Інформація призначена тільки для фахівців сфери охорони здоров'я, осіб,
які мають вищу або середню спеціальну медичну освіту.


Підтвердіть, що Ви є фахівцем у сфері охорони здоров'я.

 

"Kidneys" Том 8, №2, 2019

Back to issue

Precision diagnosis of lupus nephritis: opportunities and role of biomarkers

Authors: Головач И.Ю.(1), Егудина Е.Д.(2)
(1) — Клиническая больница «Феофания» Государственного управления делами, г. Киев, Украина
(2) — Государственное учреждение «Днепропетровская медицинская академия Министерства здравоохранения Украины», г. Днепр, Украина

Categories: Nephrology

Sections: Specialist manual

print version


Summary

Найчастішим ускладненням у пацієнтів із системним червоним вовчаком є вовчаковий нефрит — люпус-нефрит (ЛН), стан, що може призвести до термінальної стадії захворювання нирок. Останніми роками було запропоновано безліч біомаркерів сироватки крові і сечі, генетичні дослідження для ранньої діагностики ЛН, проте жодний не увійшов до рекомендацій для клінічного використання. Більшість досліджень, проведених у цьому напрямку, були одноцентровими зі значною варіабельністю в когортах, аналізах і зберіганні зразків, що призвело до непереконливих результатів. На сьогодні немає єдиного біомаркера, достатнього і валідного для діагностики ЛН, виявлення загострення патологічного процесу і визначення реакції на терапію та прогноз. Більш вірогідний сценарій майбутньої діагностики — комплексний підхід із визначенням панелі біомаркерів сечі, сироватки крові, ниркової тканини і генетичних біомаркерів. В огляді узагальнені дані щодо традиційних і нових сироваткових, сечових і генетичних біомаркерів, обговорена доцільність їх використання в клінічній практиці і можливості імплементації для більш точної діагностики ЛН. Кожна панель біомаркерів забезпечить унікальне розуміння різних клінічних питань розвитку та прогресування хвороби. Так, генетична панель може визначити ймовірність розвитку у пацієнта із системним червоним вовчаком нефриту і які саме запальні шляхи будуть залучені до реалізації розвитку ЛН. Панель біомаркерів сечі може допомогти розрізнити запалення і фіброз, усуваючи необхідність повторних ниркових біопсій. Панель біомаркерів сироватки допомагає ідентифікувати нефритогенні автоантитіла, які збільшують кількість загострень, обумовлюють їх тяжкість і погіршують відповідь на лікування. Більш систематичний і цілеспрямований підхід до дослідження біомаркерів дозволить прецизійній діагностиці стати реальністю для пацієнтів з ЛН.

Наиболее частым осложнением у пациентов с системной красной волчанкой является волчаночный нефрит — люпус-нефрит (ЛН), состояние, которое может привести к терминальной стадии заболевания почек. В последние годы было предложено множество биомаркеров сыворотки крови и мочи, генетические исследования для ранней диагностики ЛН, однако ни один из них не вошел в рекомендации для клинического использования. Большинство исследований, проведенных в этом направлении, были одноцентровыми со значительной вариабельностью в когортах, анализах и хранении образцов, что привело к неубедительным результатам. На сегодняшний день нет единого биомаркера, достаточного и валидного для диагностики ЛН, выявления обострения патологического процесса и определения реакции на терапию и прогноз. Более вероятный сценарий будущей диагностики — комплексный подход с определением панели биомаркеров мочи, сыворотки крови, почечной ткани и генетических биомаркеров. В обзоре обобщены данные относительно традиционных и новых сывороточных, мочевых и генетических биомаркеров, обсуждены целесообразность их использования в клинической практике и возможности имплементации для более точной диагностики ЛН. Каждая панель биомаркеров обеспечит уникальное понимание различных клинических вопросов развития и прогрессирования болезни. Так, генетическая панель может определить вероятность развития у пациента с системной красной волчанкой нефрита и какие именно воспалительные пути будут вовлечены в реализацию развития ЛН. Панель биомаркеров мочи может помочь различить воспаление и фиброз, устраняя необходимость повторных биопсий. Панель биомаркеров сыворотки может идентифицировать нефритогенные аутоантитела, которые увеличивают количество обострений, обусловливают их тяжесть и ухудшают ответ на лечение. Более систематический и целенаправленный подход к исследованию биомаркеров позволит прецизионной диагностике стать реальностью для пациентов с ЛН.

The most common complication in patients with systemic lupus erythematosus is lupus nephritis (LN), a condition that can lead to end-stage kidney disease. In recent years, many serum and urine biomarkers, genetic studies have been proposed for the diagnosis of LN, but none of them entered into guidelines for clinical use. The majority of studies have been single-center with significant variability in cohorts, assays, and sample storage, leading to inconclusive results. It has become clear that no single biomarker is likely to be sufficient to diagnose LN, identify flares, and define the response to therapy and prognosis. A more likely scenario for future diagnostics is a panel of biomarkers for urine, serum, kidney tissue, and genetic biomarkers. The review summarizes the data on traditional and new serum, urinary and genetic biomarkers, discusses the feasibility of their use in clinical practice and the possibility of implementation for a more accurate diagnosis of LN. Each “panel” of biomarkers will provide a unique understanding of the various clinical issues of disease development and progression. Thus, the genetic panel can determine the likelihood of nephritis in a patient with systemic lupus erythematosus and which inflammatory pathways will be involved in the LN development. A urine biomarker panel can help distinguish between inflammation and fibrosis, eliminating the need for repeated biopsies. A serum biomarker panel can identify nephritogenic autoantibodies that increase the number of exacerbations, cause their severity and worsen the response to treatment. A more systematic and focused approach to the study of biomarkers will allow precision diagnosis to become a reality for patients with LN.


Keywords

системний червоний вовчак; люпус-нефрит; нирки; сироваткові і сечові біомаркери; генетичні біомаркери; система комплементу; гостре ниркове ушкодження

системная красная волчанка; люпус-нефрит; почки; сывороточные и мочевые биомаркеры; генетические биомаркеры; система комплемента; острое почечное повреждение

systemic lupus erythematosus; lupus nephritis; kidneys; serum and urinary biomarkers; genetic biomarkers; complement system; acute kidney damage


For the full article you need to subscribe to the magazine.


Bibliography

1. Tsokos G.CSystemic lupus erythematosus / G.CTsokos // N. EnglJMed. — 2011. — Vol. 365. — P. 2110-21.

2. Головач И.Ю. Люпус-нефрит: современная парадигма лечения / И.Ю. Головач // Почки. — 2018. — T. 7(2). — C. 122-131.

3. ESRD from lupus nephritis in the United States, 1995–2010 / D.J. Sexton, S. Reule, C. Solid [et al.] // Clin. J. Am. Soc. Nephrol. — 2015. — Vol. 10. — P. 251-9.

4. Триполка С.А. Волчаночный гломерулонефрит: на пересечении клинического и гистологического диагнозов / С.А. Триполка, И.Ю. Головач, Е.А. Дядык // Практикующий врач. — 2018. — № 4. — С. 17-24.

5. Системний червоний вовчак: патогенетичні особливості клінічної симптоматики, сучасна діагностична і терапевтична тактики ведення хворих / В.М. Коваленко, Н.М. Шуба, О.П. Борткевич, Ю.В. Білявська // Укр. ревматол. журнал. — 2010. — T. 1(39). — C. 13-23.

6. Parikh S.V. Current and Emerging Therapies for Lupus Nephritis / S.V. Parikh, B.H. Rovin // Journal of the American Society of Nephrology. — 2016. — Vol. 27. — P. 2929-39.

7. Biomarkers Definitions Working G. Biomarkers and surrogate endpoints: preferred definitions and conceptual framework // Clin. Pharmacol. Ther. — 2001. — Vol. 69. — P. 89-95.

8. The classification of glomerulonephritis in systemic lupus erythematosus revisited / J.J. Weening, V.D. D’Agati, M.M. Schwartz [et al.] // Kidney Int. — 2004. — Vol. 65. — P. 521-30.

9. Redefining lupus nephritis: clinical implications of pathophysiologic subtypes / F. Yu, M. Haas, R. Glassock, M.H. Zhao // Nat. Rev. Nephrol. — 2017. — Vol. 13. — P. 483-95.

10. Revision of the International Society of Nephrology/Renal Pathology Society classification for lupus nephritis: clarification of definitions, and modified National Institutes of Health activity and chronicity indices / I.M. Bajema, S. Wilhelmus, C.E. Alpers [et al.] // Kidney Int. — 2018. — Vol. 93. — P. 789-96.

11. Histologic versus clinical remission in proliferative lupus nephritis / A. Malvar, P. Pirruccio, V. Alberton [et al.] // Nephrology, dialysis, transplantation: official publication of the European Dialysis and Transplant Association — European Renal Association. — 2017. — Vol. 32. — P. 1338-44.

12. A prospective observational cohort study highlights kidney biopsy findings of lupus nephritis patients in remission who flare following withdrawal of maintenance therapy / M. De Rosa, F. Azzato, J.E. Toblli [et al.] // Kidney international. — 2018. — Vol. 94, № 4. — P. 788-794.

13. Predictors of long-term renal outcome in lupus nephritis trials: lessons learned from the Euro-Lupus Nephritis cohort / M. Dall’Era, M.G. Cisternas, D.E. Smilek [et al.] // Arthritis Rheumatol. — 2015. — Vol. 67. — P. 1305-13.

14. Pisetsky D.S. Anti-DNA antibodies — quintessential biomarkers of SLE / D.S. Pisetsky // Nature reviews Rheumatology. — 2015. — Vol. 12, № 2. — P. 102-10.

15. Elevated subclinical double-stranded DNA antibodies and future proliferative lupus nephritis / S.W. Olson, J.J. Lee, L.K. Prince [et al.] // Clin. J. Am. Soc. Nephrol. — 2013. — Vol. 8. — P. 1702-8.

16. Simultaneous detection of anti-C1q and anti-double stranded DNA autoantibodies in lupus nephritis: predictive value for renal flares / A. Matrat, C. Veysseyre-Balter, P. Trolliet [et al.] // Lupus. — 2011. — Vol. 20. — P. 28-34.

17. Julkunen H. Nonrenal and renal activity of systemic lupus erythematosus: a comparison of two anti-C1q and five anti-dsDNA assays and complement C3 and C4 / H. Julkunen, S. Ekblom-Kullberg, A. Miettinen // Rheumatology international. — 2012. — Vol. 32. — P. 2445-51.

18. Are laboratory tests useful for monitoring the activity of lupus nephritis? A 6-year prospective study in a cohort of 228 patients with lupus nephritis / G. Moroni, A. Radice, G. Giammarresi [et al.] // Ann. Rheum. Dis. — 2009. — Vol. 68. — P. 234-7.

19. Yung S. Anti-dsDNA antibodies and resident renal cells — Their putative roles in pathogenesis of renal lesions in lupus nephritis / S. Yung, T.M. Chan // Clin. Immunol. — 2017. — Vol. 185. — P. 40-50.

20. Combined utilization of untimed single urine of MCP-1 and TWEAK as a potential indicator for proteinuria in lupus nephritis: A case-control study / X. Dong, Z. Zheng, X. Luo [et al.] // Medicine (Baltimore). — 2018. — Vol. 97. — P. e0343.

21. Glomerular Autoimmune Multicomponents of Human Lupus Nephritis In Vivo: alpha-Enolase and Annexin AI / M. Bruschi, R.A. Sinico, G. Moroni [et al.] // Journal of the American Society of Nephrology. — 2014. — Vol. 25, № 11. — P. 2483-2498.

22. Anti-dsDNA antibodies bind to mesangial annexin II in lupus nephritis / S. Yung, K.F. Cheung, Q. Zhang, T.M. Chan // Journal of the American Society of Nephrology. — 2010. — Vol. 21. — P. 1912-27.

23. Autoantibodies targeting glomerular annexin A2 identify patients with proliferative lupus nephritis / D.J. Caster, E.A. Korte, M.L. Merchant et al. // Proteomics Clinical applications. — 2015. — Vol. 9, № 11–12. — P. 1012-20.

24. Annexin II-binding immunoglobulins in patients with lupus nephritis and their correlation with disease manifestations / K.F. Cheung, S. Yung, M.K. Chau [et al.] // Clinical science (London, England: 1979). — 2017. — Vol. 131. — P. 653-71.

25. Anti-heparan sulfate antibody and functional loss of glomerular heparan sulfate proteoglycans in lupus nephritis / H.J. Kim, Y.H. Hong, Y.J. Kim et al. // Lupus. — 2017. — Vol. 26. — P. 815-24.

26. Pathogenic mechanisms in lupus nephritis: Nucleosomes bind aberrant laminin beta1 with high affinity and colocalize in the electrondense deposits / A.I. Olin, M. Morgelin, L. Truedsson [et al.] // Arthritis Rheumatol. — 2014. — Vol. 66. — P. 397-406.

27. Feng D. The role of alpha-actinin-4 in human kidney disease / D. Feng, C. DuMontier, M.R. Pollak // Cell & bioscience. — 2015. — Vol. 5. — P. 44.

28. Differential binding of cross-reactive anti-DNA antibodies to mesangial cells: the role of alpha-actinin / Z. Zhao, B. Deocharan, P.E. Scherer [et al.] // J. Immunol. — 2006. — Vol. 176. — P. 7704-14.

29. Alpha-actinin immunization elicits anti-chromatin autoimmunity in nonautoimmune mice / B. Deocharan, Z. Zhou, K. Antar [et al.] // J. Immunol. — 2007. — Vol. 179. — P. 1313-21.

30. Anti-annexins autoantibodies: their role as biomarkers of autoimmune diseases / L. Iaccarino, A. Ghirardello, M. Canova [et al.] // Autoimmunity reviews. — 2011. — Vol. 10. — P. 553-8.

31. Multi-antibody composition in lupus nephritis: isotype and antigen specificity make the difference / A. Bonanni, A. Vaglio, M. Bruschi [et al.] // Autoimmunity reviews. — 2015. — Vol. 14. — P. 692-702.

32. Annexin A2 heterotetramer: structure and function / A. Bharadwaj, M. Bydoun, R. Holloway, D. Waisman // International journal of molecular sciences. — 2013. — Vol. 14. — P. 6259-305

33. Tyrosine phosphorylation of annexin A2 regulates Rho-mediated actin rearrangement and cell adhesion / U. Rescher, C. Ludwig, V. Konietzko [et al.] // Journal of cell science. — 2008. — Vol. 121. — P. 2177-85.

34. Annexin A2 autoantibodies in thrombosis and autoimmune diseases / F. Canas, L. Simonin, F. Couturaud, Y. Renaudineau // Thrombosis research. — 2015. — Vol. 135. — P. 226-30.

35. Alpha-Enolase, a multifunctional protein: its role on pathophysiological situations / A. Diaz- Ramos, A. Roig-Borrellas, A. Garcia-Melero, R. Lopez-Alemany // Journal of biomedicine & biotechnology. — 2012. — Vol. 2012. — P. 156795.

36. Direct characterization of target podocyte antigens and auto-antibodies in human membranous glomerulonephritis: Alfa-enolase and borderline antigens / M. Bruschi, M.L. Carnevali, C. Murtas [et al.] // Journal of proteomics. — 2011. — Vol. 74, № 10. — P. 2008-17.

37. Papayannopoulos V. NETs: a new strategy for using old weapons / V. Papayannopoulos, A. Zychlinsky // Trends in immunology. — 2009. — Vol. 30. — P. 513-21.

38. Neutrophil extracellular traps contain calprotectin, a cytosolic protein complex involved in host defense against Candida albicans / C.F. Urban, D. Ermert, M. Schmid [et al.] // PLoS pathogens. — 2009. — Vol. 5. — P. 1000639.

39. Netting neutrophils are major inducers of type I IFN production in pediatric systemic lupus erythematosus / G.S. Garcia-Romo, S. Caielli, B. Vega [et al.] // Sci. Transl. Med. — 2011. — Vol. 3. — P. 73.

40. Neutrophil extracellular traps that are not degraded in systemic lupus erythematosus activate complement exacerbating the disease / J. Leffler, M. Martin, B. Gullstrand [et al.] // J. Immunol. — 2012. — Vol. 188. — P. 3522-31.

41. Glomerular antibodies in lupus nephritis / C. Hanrotel-Saliou, I. Segalen, Y. Le Meur [et al.] // Clinical reviews in allergy & immunology. — 2011. — Vol. 40. — P. 151-8.

42. Thanei S. Anti-C1q autoantibodies from systemic lupus erythematosus patients activate the complement system via both the classical and lectin pathways / S. Thanei, D. Vanhecke, M. Trendelenburg // Clin. Immunol. — 2015. — Vol. 160. — P. 180-7.

43. Complement Alternative Pathways Activation in Patients With Lupus Nephritis / D. Song, W.Y. Guo, F.M. Wang [et al.] // Am. J. Med. Sci. — 2017. — Vol. 353. — P. 247-57.

44. Thurman J.M. All Things Complement / J.M. Thurman, C.M. Nester // Clin. J. Am. Soc. Nephrol. — 2016. — Vol. 11. — P. 1856-66.

45. Bao L. Complement in Lupus Nephritis: New Perspectives / L. Bao, P.N. Cunningham, R.J. Quigg // Kidney diseases (Basel, Switzerland). — 2015. — Vol. 1. — P. 91-9.

46. Mikdashi J. Measuring disease activity in adults with systemic lupus erythematosus: the challenges of administrative burden and responsiveness to patient concerns in clinical research / J. Mikdashi, O. Nived // Res. Ther. — 2015. — Vol. 17. — P. 183.

47. The complex nature of serum C3 and C4 as biomarkers of lupus renal flare / D.J. Birmingham, F. Irshaid, H.N. Nagaraja [et al.] // Lupus. — 2010. — Vol. 19. — P. 1272-80.

48. C1q: A fresh look upon an old molecule / N.M. Thielens, F. Tedesco, S.S. Bohlson [et al.] // Molecular immunology. — 2017. — Vol. 89. — P. 73-83.

49. Anti-C1q antibody in patients with lupus nephritic flare: 18-month follow-up and a nested case-control study / A. Fatemi, G. Samadi, Z. Sayedbonakdar, A. Smiley // Mod. Rheumatol. — 2016. — Vol. 26. — P. 233-9.

50. Anti-C1q antibodies in systemic lupus erythematosus / A.M. Orbai, L. Truedsson, G. Sturfelt [et al.] // Lupus. — 2015. — Vol. 24. — P. 42-9.

51. Bock M. Anti-C1q antibodies as a follow-up marker in SLE patients / M. Bock, I. Heijnen, M. Trendelenburg // PLoS One. — 2015. — Vol. 10. — P. 0123572.

52. Bao L. Complement factor H deficiency accelerates development of lupus nephritis / L. Bao, M. Haas, R.J. Quigg // Journal of the American Society of Nephrology. — 2011. — Vol. 22. — P. 285-95.

53. Amelioration of lupus-like autoimmune disease in NZB/WF1 mice after treatment with a blocking monoclonal antibody specific for complement component C5 / Y. Wang, Q. Hu, J.A. Madri [et al.] // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. — 1996. — Vol. 93. — P. 8563-8.

54. Membrane attack complex (mac) deposition in lupus nephritis is associated with hypertension and poor clinical response to treatment / S. Wang, M. Wu, L. Chiriboga [et al.] // Seminars in arthritis and rheumatism. — 2018. — Vol. 48, № 2. — P. 256-262.

55. Expanding the therapeutic options for renal involvement in lupus: eculizumab, available evidence / S. Sciascia, M. Radin, J. Yazdany [et al.] // Rheumatology international. — 2017. — Vol. 37. — P. 1249-55.

56. Mårtensson J. The rise and fall of NGAL in acute kidney injury / J. Mårtensson, R. Bellomo // Blood purification. — 2014. — Vol. 37. — P. 304-10.

57. Neutrophil gelatinase-associated lipocalin as a biomarker of disease activity in pediatric lupus nephritis / M. Suzuki, K.M. Wiers, M.S. Klein-Gitelman [et al.] // Pediatric nephrology (Berlin, Germany). — 2008. — Vol. 23. — P. 403-12.

58. Urinary neutrophil gelatinase-associated lipocalin as a novel biomarker for disease activity in lupus nephritis / T. Rubinstein, M. Pitashny, B. Levine [et al.] // Rheumatology (Oxford). — 2010. — Vol. 49. — P. 960-71.

59. Urine neutrophil gelatinase-associated lipocalin to predict renal response after induction therapy in active lupus nephritis / B. Satirapoj, C. Kitiyakara, A. Leelahavanichkul [et al.] // BMC Nephrol. — 2017. — Vol. 18. — P. 263.

60. Spiegelmer inhibition of CCL2/MCP-1 ameliorates lupus nephritis in MRL-(Fas)lpr mice / O. Kulkarni, R.D. Pawar, W. Purschke [et al.] // Journal of the American Society of Nephrology. — 2007. — Vol. 18. — P. 2350-8.

61. Gupta R. Longitudinal assessment of monocyte chemoattractant protein-1 in lupus nephritis as a biomarker of disease activity / R. Gupta, A. Yadav, A. Aggarwal // Clinical rheumatology. — 2016. — Vol. 35. — P. 2707-14.

62. Urinary MCP-1 as diagnostic and prognostic marker in patients with lupus nephritis flare / R.G. Singh, S.S. Rathore, S.K. Behura, N.K. Singh // Lupus. — 2012. — Vol. 21. — P. 1214-8.

63. Role of TWEAK in lupus nephritis: a bench-tobedside review / J.S. Michaelson, N. Wisniacki, L.C. Burkly, C. Putterman // J. Autoimmun. — 2012. — Vol. 39. — P. 130-42.

64. Urinary TWEAK and the activity of lupus nephritis / N. Schwartz, L. Su, L.C. Burkly [et al.] // J. Autoimmun. — 2006. — Vol. 27. — P. 242-50.

65. Urinary TWEAK level as a marker of lupus nephritis activity in 46 cases / Z. Xuejing, T. Jiazhen, L. Jun [et al.] // J. Biomed. Biotechnol. — 2012. — Vol. 2012. — P. 359647.

66. A composite urine biomarker reflects interstitial inflammation in lupus nephritis kidney biopsies / X. Zhang, H.N. Nagaraja, T. Nadasdy [et al.] // Kidney international. — 2012. — Vol. 81. — P. 401-6.

67. Predicting decline of kidney function in lupus nephritis using urine biomarkers / K.M. Abulaban, H. Song, X. Zhang [et al.] // Lupus. — 2016. — Vol. 25. — P. 1012-8.

68. SERPINA3 (aka alpha-1-antichymotrypsin) / C. Baker, O. Belbin, N. Kalsheker, K. Morgan // Front Biosci. — 2007. — Vol. 12. — P. 2821-35.

69. Urinary haptoglobin, alpha-1 anti-chymotrypsin and retinol binding protein identified by proteomics as potential biomarkers for lupus nephritis / A. Aggarwal, R. Gupta, V.S. Negi [et al.] // Clin. Exp. Immunol. — 2017. — Vol. 188. — P. 254-62.

70. Development of Biomarker Models to Predict Outcomes in Lupus Nephritis / B.J. Wolf, J.C. Spainhour, J.M. Arthur [et al.] // Arthritis Rheumatol. — 2016. — Vol. 68. — P. 1955-63.

71. Cleaved Form of Osteopontin in Urine as a Clinical Marker of Lupus Nephritis / K. Kitagori, H. Yoshifuji, T. Oku [et al.] // PLoS One. — 2016. — Vol. 11. — P. 0167141.

72. Alterations in urinary collagen peptides in lupus nephritis subjects correlate with renal dysfunction and renal histopathology / R. Wei, B. Gao, F. Shih [et al.] // Nephrol. Dial. Transplant. — 2017. — Vol. 32. — P. 1468-77.

73. Birmingham D.J., Merchant M., Waikar S.S. et al. Biomarkers of lupus nephritis histology and flare: deciphering the relevant amidst the noise / D.J. Birmingham, M. Merchant, S.S. Waikar [et al.] // Nephrol. Dial. Transplant. — 2017. — Vol. 32. — P. i71-i9.

74. Bartel D.P. MicroRNAs: genomics, biogenesis, mechanism, and function / D.P. Bartel // Cell. — 2004. — Vol. 116. — P. 281-97.

75. Isolation and characterization of urinary extracellular vesicles: implications for biomarker discovery / M.L. Merchant, I.M. Rood, J.K. Deegens, J.B. Klein // Nat. Rev. Nephrol. — 2017. — Vol. 13. — P. 731-49.

76. Identification, Confirmation, and Replication of Novel Urinary MicroRNA Biomarkers in Lupus Nephritis and Diabetic Nephropathy / M. Cardenas-Gonzalez, A. Srivastava, M. Pavkovic [et al.] // Clinical chemistry. — 2017. — Vol. 63. — P. 1515-26.

77. Urinary levels of sirtuin-1 associated with disease activity in lupus nephritis / D. Olivares, J. Perez-Hernandez, M.J. Forner [et al.] // Clin. Sci. (Lond.). — 2018. — Vol. 132. — P. 569-79.

78. Aberrant expression pattern of histone acetylation modifiers and mitigation of lupus by SIRT1-siRNA in MRL/lpr mice / N. Hu, H. Long, M. Zhao [et al.] // Scand. J. Rheumatol. — 2009. — Vol. 38. — P. 464-71.

79. The correlation of urinary podocytes and podocalyxin with histological features of lupus nephritis / D. Ikuma, K. Hiromura, H. Kajiyama [et al.] // Lupus. — 2018. — Vol. 27. — P. 484-93.

80. Three functional variants of IFN regulatory factor 5 (IRF5) define risk and protective haplotypes for human lupus / R.R. Graham, C. Kyogoku, S. Sigurdsson [et al.] // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. — 2007. — Vol. 104. — P. 6758-63.

81. Identification of a new putative functional IL18 gene variant through an association study in systemic lupus erythematosus / E. Sanchez, R.J. Palomino-Morales, N. Ortego-Centeno [et al.] // Hum. Mol. Genet. — 2009. — Vol. 18. — P. 3739-48.

82. Evaluation of imputation-based association in and around the integrin-alpha-M (ITGAM) gene and replication of robust association between a nonsynonymous functional variant within ITGAM and systemic lupus erythematosus (SLE) / S. Han, X. Kim-Howard, H. Deshmukh [et al.] // Hum. Mol. Genet. — 2009. — Vol. 18. — P. 1171-80.

83. Genetic susceptibility to SLE: new insights from fine mapping and genome-wide association studies / I.T. Harley, K.M. Kaufman, C.D. Langefeld [et al.] // Nat. Rev. Genet. — 2009. — Vol. 10. — P. 285-90.

84. A large-scale replication study identifies TNIP1, PRDM1, JAZF1,UHRF1BP1 and IL10 as risk loci for systemic lupus erythematosus / V. Gateva, J.K. Sandling, G. Hom [et al.] // Nat. Genet. — 2009. — Vol. 41. — P. 1228-33.

85. ABINs: A20 binding inhibitors of NF-kappa B and apoptosis signaling / L. Verstrepen, I. Carpentier, K. Verhelst, R. Beyaert // Biochem. Pharmacol. — 2009. — Vol. 78. — P. 105-14.

86. ABIN1 Dysfunction as a Genetic Basis for Lupus Nephritis / D.J. Caster, E.A. Korte, S.K. Nanda [et al.] // J. Am. Soc. Nephrol. — 2013. — Vol. 24, № 11. — P. 1743-54.

87. Neutrophil exocytosis induces podocyte cytoskeletal reorganization and proteinuria in experimental glomerulonephritis / D.J. Caster, E.A. Korte, M. Tan [et al.] // Am. J. Physiol. Renal. Physiol. — 2018. — Vol. 315, № 3. — P. 595-606.

88. Association of a functional variant downstream of TNFAIP3 with systemic lupus erythematosus / I. Adrianto, F. Wen, A. Templeton [et al.] // Nat. Genet. — 2011. — Vol. 43. — P. 253-8.

89. Phenotypic associations of genetic susceptibility loci in systemic lupus erythematosus / E. Sanchez, A. Nadig, B.C. Richardson [et al.] // Ann. Rheum. Dis. — 2011. — Vol. 70. — P. 1752-7.

90. Role of the Fcgamma receptor IIIA-V/F158 polymorphism in susceptibility to systemic lupus erythematosus and lupus nephritis: a meta-analysis / L.H. Li, H. Yuan, H.F. Pan [et al.] // Scand. J. Rheumatol. — 2010. — Vol. 39. — P. 148-54.

91. Meta-analysis and imputation identifies a 109 kb risk haplotype spanning TNFAIP3 associated with lupus nephritis and hematologic manifestations / J.S. Bates, C.J. Lessard, J.M. Leon [et al.] // Genes Immun. — 2009. — Vol. 10. — P. 470-7.

92. Role of MYH9 and APOL1 in African and non-African populations with lupus nephritis / C.P. Lin, I. Adrianto, C.J. Lessard [et al]. // Genes and immunity. — 2012. — Vol. 13. — P. 232-8.

93. A replication study from Chinese supports association between lupus-risk allele in TNFSF4 and renal disorder / X.J. Zhou, F.J. Cheng, Y.Y. Qi [et al.] // Biomed. Res. Int. — 2013. — Vol. 2013. — P. 597921.

94. End-stage renal disease in African Americans with lupus nephritis is associated with APOL1 / B.I. Freedman, C.D. Langefeld, K.K. Andringa [et al.] // Arthritis Rheumatol. — 2014. — Vol. 66. — P. 390-6.

95. Munroe M.E. Genetics of Lupus Nephritis: Clinical Implications / M.E. Munroe, J.A. James // Semin. Nephrol. — 2015. — Vol. 35. — P. 396-409. 

96. ABIN1 Determines Severity of Glomerulonephritis via Activation of Intrinsic Glomerular Inflammation / E.A. Korte, D.J. Caster, M.T. Barati [et al.] // Am. J. Pathol. — 2017. — Vol. 187. — P. 2799-810.

97. Novel risk genes for systemic lupus erythematosus predicted by random forest classification / J.C. Almlof, A. Alexsson, J. Imgenberg-Kreuz [et al.] // Sci. Rep. — 2017. — Vol. 7. — P. 6236.


Back to issue