Інформація призначена тільки для фахівців сфери охорони здоров'я, осіб,
які мають вищу або середню спеціальну медичну освіту.

Підтвердіть, що Ви є фахівцем у сфері охорони здоров'я.

«Practical Oncology» Том 2, №3, 2019

Back to issue

Prognostic markers of lymphoma in primary Sjogren’s syndrome

Authors: Головач И.Ю. (1), Егудина Е.Д. (2)
1 - Клиническая больница «Феофания» Государственного управления делами, г. Киев, Украина
2 - Образовательный центр Клиники современной ревматологии, г. Киев, Украина

Categories: Oncology

Sections: Specialist manual

print version


Summary

Первинний синдром Шегрена (ПСШ) — це системне автоімунне захворювання з безліччю клінічних проявів у діапазоні від сухого синдрому до системних екстрагландулярних уражень. Наявність сухого синдрому визначає якість життя пацієнта і може викликати місцеві ураження із залученням слизових оболонок; системні ураження визначають прогноз захворювання. Системними проявами, що призводять до передчасної смертності пацієнтів з ПСШ, є кріоглобулінемічний васкуліт, інтерстиціальні захворювання легенів і лімфопроліферативні захворювання. Поданий огляд літератури присвячений доказовим даним про тісний зв’язок між ПСШ і розвитком лімфом. Надані дані про поширеність лімфом при ПСШ, їх типи і підтипи, описані фактори ризику розвитку лімфом. Ризик розвитку лімфоми при ПСШ у 10–44 рази вище, ніж у здорових людей, що перевищує дані при системному червоному вовчаку і ревматоїдному артриті. Тісний зв’язок між лімфомою і ПСШ наочно ілюструється дуже специфічним типом лімфоми, що виникає в пацієнтів з ПСШ. Це в основному В-клітинні лімфоми (з переважним залученням клітин крайової зони) з первинним екстранодальним ураженням великих слинних залоз, переважно привушних, з провідною роллю асоційованих з кріоглобулінемією маркерів (як клінічних, так і імунологічних). У пацієнтів з ПСШ виявлено велику кількість факторів ризику, що призводять до більш високого ризику розвитку лімфоми. Найсильнішими предикторами розвитку лімфом у пацієнтів з ПСШ є збільшення привушної залози в анамнезі, вираженість лімфаденопатії при діагностиці ПСШ, шкірна пурпура (ускладнена або не ускладнена виразками), кріоглобулінемія, кріоглобулінемічний васкуліт, цитопенія і особливо лейкопенія, фактори комплементу C3/C4 і моноклональні сироваткові імуноглобуліни. Клінічна та епідеміологічна картини ПСШ-асоційованої лімфопроліферації дуже специфічні і включають значну кількість прогностичних маркерів, що вимагає ретельного спостереження за групами високого ризику з оцінкою всіх відомих факторів-предикторів, допомагаючи лікарям поліпшити діагностичний процес при підозрі на лімфопроліферативне захворювання у пацієнтів з ПСШ.

Первичный синдром Шегрена (ПСШ) — это системное аутоиммунное заболевание с множеством клинических проявлений, со спектром от сухого синдрома до системных экстрагландулярных поражений. Наличие сухого синдрома определяет качество жизни пациента и может вызывать местные поражения с вовлечением слизистых оболочек; системные поражения определяют прогноз заболевания. Системными проявлениями, приводящими к преждевременной смертности пациентов с ПСШ, являются криоглобулинемический васкулит, интерстициальное заболевание легких и лимфопролиферативное заболевание. Представленный обзор литературы посвящен доказательным данным о тесной связи между ПСШ и развитием лимфом. Представлены данные о распространенности лимфом при ПСШ, их типах и подтипах, описаны факторы риска развития лимфом. Риск развития лимфомы при ПСШ в 10–44 раза выше, чем у здоровых людей, — больше, чем при системной красной волчанке и ревматоидном артрите. Тесная связь между лимфомой и ПСШ наглядно иллюстрируется очень специфическим типом лимфомы, возникающей у пациентов с ПСШ. Это в основном В-клеточные лимфомы (с преимущественным вовлечением клеток краевой зоны) с первичным экстранодальным поражением крупных слюнных желез, преимущественно околоушных, с ведущей ролью ассоциированных с криоглобулинемией маркеров (как клинических, так и иммунологических). У пациентов с ПСШ выявлено большее количество факторов риска, приводящих к более высокому риску развития лимфомы. Наиболее сильными предикторами развития лимфом у пациентов с ПСШ являются увеличение околоушной железы в анамнезе, выраженность лимфаденопатии при диагностике ПСШ, кожная пурпура (осложненная или не осложненная язвами), криоглобулинемия, криоглобулинемический васкулит, цитопения и особенно лейкопения, факторы комплемента C3/C4 и моноклональные сывороточные иммуноглобулины. Клиническая и эпидемиологическая картина ПСШ-ассоциированной лимфопролиферации очень специфична и включает большое количество прогностических маркеров, что требует тщательного наблюдения за группами высокого риска с оценкой всех известных факторов-предикторов, помогая врачам улучшить диагностический процесс при подозрении на лимфопролиферативное заболевание у пациентов с ПСШ.

Primary Sjogren’s syndrome (PSS) is a systemic autoimmune disease with many clinical manifestations, with a spectrum from dry syndrome to systemic extraglandular lesions. The presence of dry syndrome determines the patient’s quality of life and can cause local lesions involving mucous membranes; systemic lesions determine the prognosis of the disease. Systemic manifestations leading to premature mortality in patients with PSS are cryoglobulinemic vasculitis, interstitial lung disease, and lymphoproliferative disease. This literature review deals with the evidence of the close relationship between PSS and the deve­lopment of lymphomas. Data on the prevalence of lymphomas in PSS, their types and subtypes are presented, the risk factors for the development of lymphomas, which may increase the risk of their occurrence, are described. The risk of developing lymphoma with PSS is 10–44 times higher than that of healthy people, which is higher than with systemic lupus erythematosus and rheumatoid arthritis. The close relationship between lymphoma and PSS is clearly illustrated by a very specific type of lymphoma that occurs in patients with PSS. These are mainly B-cell lymphomas (with predominant involvement of cells in the marginal zone), with primary extranodal damage to large salivary glands, mainly parotid, with the leading role of markers associated with cryoglobulinemia (both clinical and immunological). In patients with PSS, a greater number of risk factors have been identified, leading to a higher risk of developing lymphoma. The strongest predictors of lymphoma in patients with PSS are an increase in the parotid gland in the past medical history, the severity of lymphadenopathy when diagnosing PSS, cutaneous purpura (complicated by ulcers or not), cryoglobulinemia, cryoglobulinemic vasculitis, cytopenia and, especially, leukopenia, complement factors C3/C4 and serum immunoglobulins. The clinical and epidemiological picture of the PSS-associated lymphoproliferation is very specific and includes a large number of prognostic markers, so careful monitoring of high-risk groups with evaluation of all known predictor factors is needed, which can help doctors improve the diagnostic process for suspected lymphoproliferative disease in patients with PSS.


Keywords

лімфома; синдром Шегрена; лімфопроліферативне захворювання; прогностичні маркери; кріоглобулінемія; фактори ризику; діагностика

лимфома; синдром Шегрена; лимфопролиферативное заболевание; прогностические маркеры; криоглобулинемия; факторы риска; диагностика

lymphoma; Sjogren’s syndrome; lymphoproliferative diseases; prognostic markers; cryoglobulinemia; risk factors; diagnosis


For the full article you need to subscribe to the magazine.


Bibliography

1. Brito-Zeron P., Baldini C., Bootsma H. et al. Sjögren syndrome. Nat. Rev. Dis. Primers. 2016. Vol. 2. P. 16047. 
2. Ramos-Casals M., Brito-Zeron P., Siso-Almirall A., Bosch X. Primary Sjögren syndrome. BMJ. 2012. Vol. 344. P. 3821. 
3. Theander E., Manthorpe R., Jacobsson L.T. Mortality and causes of death in primary Sjögren’s syndrome: A prospective cohort study. Arthritis Rheum. 2004. Vol. 50. P. 1262-1269. 
4. Baecklund E., Iliadou A., Askling J. et al. Association of chro–nic inflammation, not its treatment, with increased lymphoma risk in rheumatoid ar-thritis. Arthritis Rheum. 2006. Vol. 54. P. 692-701.
5. Hu S., Zhou D., Wu Y. et al. Autoimmune disease-associated non-Hodgkin’s lymphoma: A large retrospective study from China. Ann. Hematol. 2019. Vol. 98. P. 445-455. 
6. Brito-Zeron P., Kostov B., Solans R. et al. SS Study Group, Autoimmune Diseases Study Group (GEAS), Spanish Society of Internal Medicine (SEMI). Systemic activity and mortality in primary Sjögren syndrome: Predicting survival using the EULAR-SS Disease Activity Index (ESSDAI) in 1045 patients. Ann. Rheum. Dis. 2016. Vol. 75, № 2. P. 348-355. 
7. Zintzaras E., Voulgarelis M., Moutsopoulos H.M. The risk of lymphoma development in autoimmune diseases: A meta-analysis. Arch. Intern. Med. 2005. Vol. 165. P. 2337-2344. 
8. Quartuccio L., Isola M., Baldini C. et al. Clinical and biological differences between cryoglobulinaemic and hypergammaglobulinaemic purpura in primary Sjögren’s syndrome: Results of a large multicentre study. Scand. J. Rheumatol. 2015. Vol. 44, № 1. P. 36-41. 
9. Fallah M., Liu X., Ji J. et al. Autoimmune diseases associated with non-Hodgkin lymphoma: A nationwide cohort study. Ann. Oncol. 2014. Vol. 25, № 10. P. 2025-2030. 
10. Engels E.A., Parsons R., Besson C. et al. Comprehensive evaluation of medical conditions associated with risk of non-Hodgkin lymphoma using Medicare claims (‘‘MedWAS’’). Cancer Epidemiol. Biomarkers Prev. 2016. Vol. 25, № 7. P. 1105-1013. 
11. Zampeli E., Kalogirou E.M., Piperi E. et al. Tongue atrophy in Sjögren syndrome patients with mucosa-associated lymphoid tissue lymphoma: Autoimmune epithelitis beyond the epithelial cells of salivary glands? J. Rheumatol. 2018. Vol. 45, № 11. P. 1565-1571. 
12. Jachiet V., Mekinian A., Carrat F. et al. French Network of systemic and immune disorders associated with hemopathies and cancer (MIN-HEMON). Autoimmune manifestations associated with lymphoma: Characteristics and outcome in a multicenter retrospective cohort study. Leuk Lym-phoma. 2018. Vol. 59, № 6. P. 1399-1405. 
13. Grignano E., Mekinian A., Jachiet V. et al. Autoimmune and inflammatory disorders associated with lymphoid hematological malignancies. Rev. Med. Interne. 2017. Vol. 38. P. 374-382.
14. Mariette X., Matucci-Cerinic M., Pavelka K. et al. Malignancies associated with tumour necrosis factor inhibitors in registries and prospective observational studies: A systematic review and meta-analysis. Ann. Rheum. Dis. 2011. Vol. 70, № 11. P. 1895-1904. 
15. Ramos-Casals M., Loustaud-Ratti V., De Vita S. et al. SS-HCV Study Group. Sjögren syndrome associated with hepatitis C virus: A multicenter analysis of 137 cases. Medicine (Baltimore). 2005. Vol. 84, № 2. P. 81-89. 
16. Kauppi M., Pukkala E., Isomaki H. Elevated incidence of hematologic malignancies in patients with Sjögren’s syndrome compared with patients with rheumatoid arthritis (Finland). Cancer Causes Control. 1997. Vol. 8. P. 201-204.
17. Skopouli F.N., Dafni U., Ioannidis J.P., Moutsopoulos H.M. Clinical evolution, and morbidity and mortality of primary Sjögren’s syndrome. Semin. Arthritis Rheum. 2000. Vol. 29, № 5. P. 296-304.
18. Bernatsky S., Ramsey-Goldman R., Joseph L. et al. Lymphoma risk in systemic lupus: Effects of disease activity versus treatment. Ann. Rheum. Dis. 2014. Vol. 73, № 1. P. 138-142. 
19. Brito-Zeron P., Ramos-Casals M., Bove A. et al. Predic–ting adverse outcomes in primary Sjögren’s syndrome: identification of prognostic factors. Rheumatology (Oxford). 2007. Vol. 46, № 8. P. 1359-1362. 
20. Johnsen S.J., Berget E., Jonsson M.V. et al. Evaluation of germinal center-like structures and B cell clonality in patients with primary Sjögren syndrome with and without lymphoma. J. Rheumatol. 2014. Vol. 41, № 11. P. 2214-2222. 
21. Theander E., Baecklund E. Cancer. Sjögren’s Syndrome. Diagnosis and Therapeutics. Ed. by Ramos-Casals M., Stone J., Moutsopoulos H. Lon-don: Springer-Verlag, 2012. Р. 477-492
22. Vitali C., Bombardieri S., Jonsson R. et al. European Study Group on Classification Criteria for Sjögren’s Syndrome. Classification criteria for Sjögren’s syndrome: A revised version of the European criteria proposed by the American-European Consensus Group. Ann. Rheum. Dis. 2002. Vol. 61, № 6. P. 554-558. 
23. Shiboski C.H., Shiboski S.C., Seror R. et al. International Sjögren’s Syndrome Criteria Working Group. 2016 American College of Rheumatolo-gy/European League Against Rheumatism classification criteria for primary Sjögren’s syndrome: A consensus and data-driven methodology involving three international patient cohorts. Ann. Rheum. Dis. 2017. Vol. 69, № 1. P. 35-45. 
24. Becher H., Winkler V. Estimating the standardized incidence ratio (SIR) with incomplete follow-up data. BMC Med. Res. Methodol. 2017. Vol. 17, № 1. P. 55. 
25. Kassan S.S., Thomas T.L., Moutsopoulos H.M. et al. Increased risk of lymphoma in sicca syndrome. Ann. Intern. Med. 1978. Vol. 89, № 6. P. 888-92.
26. Tzioufas A.G., Boumba D.S., Skopouli F.N., Moutsopoulos H.M. Mixed monoclonal cryoglobulinemia and monoclonal rheumatoid factor cross-reactive idiotypes as predictive factors for the development of lymphoma in primary Sjögren’s syndrome. Arthritis Rheum. 1996. Vol. 39, № 5. P. 767-772.
27. Valesini G., Priori R., Bavoillot D. et al. Differential risk of non-Hodgkin’s lymphoma in Italian patients with primary Sjögren’s syndrome. J. Rheumatol. 1997. Vol. 24, № 12. P. 2376-2380.
28. Sutcliffe N., Inanc M., Speight P., Isenberg D. Predictors of lymphoma development in primary Sjögren’s syndrome. Semin. Arthritis Rheum. 1998. Vol. 28, № 2. P. 80-87.
29. Davidson B.K., Kelly C.A., Griffiths I.D. Primary Sjögren’s syndrome in the North East of England: A long-term follow-up study. Rheumatology (Oxford). 1999. Vol. 38. P. 245-253.
30. Pertovaara M., Pukkala E., Laippala P. et al. A longitudinal cohort study of Finnish patients with primary Sjögren’s syndrome: Clinical, immu-nological, and epidemiological aspects. Ann. Rheum. Dis. 2001. Vol. 60, № 5. P. 467-472. 
31. Ioannidis J.P., Vassiliou V.A., Moutsopoulos H.M. Long-term risk of mortality and lymphoproliferative disease and predictive classification of primary Sjögren’s syndrome. Arthritis Rheum. 2002. Vol. 46, № 3. P. 741-747. 
32. Lazarus M.N., Isenberg D.A. Development of additional autoimmune diseases in a population of patients with primary Sjögren’s syndrome. Ann. Rheum. Dis. 2005. Vol. 64, № 7. P. 1062-1064. 
33. Theander E., Henriksson G., Ljungberg O. et al. Lymphoma and other malignancies in primary Sjögren’s syndrome: A cohort study on cancer in-cidence and lymphoma predictors. Ann. Rheum. Dis. 2006. Vol. 65, № 6. P. 796-803. 
34. Baimpa E., Dahabreh I.J., Voulgarelis M., Moutsopoulos H.M. Hematologic manifestations and predictors of lymphoma development in primary Sjögren syndrome: Clinical and pathophysiologic aspects. Medicine (Baltimore). 2009. Vol. 88, № 5. P. 284-293. 
35. Zhang W., Feng S., Yan S. et al. Incidence of malignancy in primary Sjögren’s syndrome in a Chinese cohort. Rheumatology (Oxford). 2010. Vol. 49, № 3. P. 571-577.
36. Solans-Laque R., Lopez-Hernandez A., Bosch-Gil J.A. et al. Risk, predictors, and clinical characteristics of lymphoma development in primary Sjögren’s syndrome. Semin. Arthritis Rheum. 2011. Vol. 41, № 3. P. 415-423. 
37. Martel C., Gondran G., Launay D et al. Active immunological profile is associated with systemic Sjögren’s syndrome. J. Clin. Immunol. 2011. Vol. 31, № 5. P. 840-847. 
38. Theander E., Vasaitis L., Baecklund E. et al. Lymphoid organisation in labial salivary gland biopsies is a possible predictor for the development of malignant lymphoma in primary Sjögren’s syndrome. Ann. Rheum. Dis. 2011. Vol. 70, № 8. P. 1363-1368. 
39. Baldini C., Pepe P., Luciano N. et al. A clinical prediction rule for lymphoma development in primary Sjögren’s syndrome. J. Rheumatol. 2012. Vol. 39, № 4. P. 804-808. 
40. Johnsen S.J., Brun J.G., Gøransson L.G. et al. Risk of non-Hodgkin’s lymphoma in primary Sjögren’s syndrome: A population-based study. Ar-thritis Care Res. (Hoboken). 2013. Vol. 65, № 5. P. 816-821. 
41. Voulgarelis M., Ziakas P.D., Papageorgiou A. et al. Prognosis and outcome of non-Hodgkin lymphoma in primary Sjögren syndrome. Medicine (Baltimore). 2012. Vol. 91, № 1. P. 1-9. 
42. Weng M.Y., Huang Y.T., Liu M.F., Lu T.H. Incidence of cancer in a nationwide population cohort of 7852 patients with primary Sjogren’s syn-drome in Taiwan. Ann. Rheum. Dis. 2012. Vol. 71, № 4. P. 524-527. 
43. Gottenberg J.E., Seror R., Miceli-Richard C. et al. Serum levels of beta2-microglobulin and free light chains of immunoglobulins are associated with systemic disease activity in primary Sjögren’s syndrome. Data at enrollment in the prospective ASSESS cohort. PLoS One. 2013. Vol. 8, № 5. P. 59868. 
44. Risselada A.P., Kruize A.A., Goldschmeding R. et al. The prognostic value of routinely performed minor salivary gland assessments in primary Sjögren’s syndrome. Ann. Rheum. Dis. 2014. Vol. 73, № 8. P. 1537-1540. 
45. Abrol E., Gonzalez-Pulido C., Praena-Fernandez J.M., Isen–berg D.A. A retrospective study of long-term outcomes in 152 patients with primary Sjögren’s syndrome: 25-year experience. Clin. Med. (Lond.). 2014. Vol. 14, № 2. P. 157-164. 
46. Quartuccio L., Isola M., Baldini C., et al. Biomarkers of lymphoma in Sjögren’s syndrome and evaluation of the lymphoma risk in prelymphomat-ous conditions: Results of a multicenter study. J. Autoimmun. 2014. Vol. 51. P. 75-80. 
47. Risselada A.P., Kruize A.A., Bijlsma J.W. Clinical features distinguishing lymphoma development in primary Sjögren’s syndrome: A retrospective cohort study. Semin. Arthritis Rheum. 2013. Vol. 43, № 2. P. 171-177. 
48. Baldini C., Pepe P., Quartuccio L. et al. Primary Sjögren’s syndrome as a multi-organ disease: Impact of the serological profile on the clinical presentation of the disease in a large cohort of Italian patients. Rheumatology (Oxford). 2014. Vol. 53, № 5. P. 839-844. 
49. Nocturne G., Seror R., Fogel O. et al. CXCL13 and ccl11 serum levels and lymphoma and disease activity in primary Sjögren’s syndrome. Arthri-tis. Rheumatol. 2015. Vol. 67, № 12. P. 3226-3233. 
50. Nocturne G., Virone A., Ng W.F. et al. Rheumatoid factor and disease activity are independent predictors of lymphoma in primary Sjögren’s syn-drome. Arthritis Rheumatol. 2016. Vol. 68, № 4. P. 977-985. 
51. Fragkioudaki S., Mavragani C.P., Moutsopoulos H.M. Predic–ting the risk for lymphoma development in Sjögren syndrome: An easy tool for clin-ical use. Medicine (Baltimore). 2016. Vol. 95, № 25. P. 3766. 
52. Baldini C., Santini E., Rossi C. et al. The P2X7 receptor-NLRP3 inflammasome complex predicts the development of non-Hodgkin’s lymphoma in Sjogren’s syndrome: A prospective, observational, single-centre study. J. Intern. Med. 2017. Vol. 282, № 2. P. 175-186. 
53. Brito-Zeron P., Kostov B., Fraile G. et al. SS Study Group GEAS-SEMI. Characterization and risk estimate of cancer in patients with primary Sjögren syndrome. J. Hematol. Oncol. 2017. Vol. 10. P. 90. 
54. Chiu Y.H., Chung C.H., Lin K.T. et al. Predictable biomar–kers of developing lymphoma in patients with Sjögren syndrome: A nationwide popula-tion-based cohort study. Oncotarget. 2017. Vol. 8, № 30. P. 50098-50108. 
55. Sene D., Ismael S., Forien M. et al. Ectopic germinal center-like structures in minor salivary gland biopsy tissue predict lymphoma occurrence in patients with primary Sjögren’s syndrome. Arthritis Rheumatol. 2018. Vol. 70, № 9. P. 1481-1488. 
56. De Vita S., Gandolfo S., Zandonella Callegher S. The evaluation of disease activity in Sjögren’s syndrome based on the degree of MALT in-volvement: Glandular swelling and cryoglobulinaemia compared to ESSDAI in a cohort study. Clin. Exp. Rheumatol. 2018. Vol. 36, № 112. P. 1501-56.
57. Anderson L.A., Gadalla S., Morton L.M. et al. Population-based study of autoimmune conditions and the risk of specific lymphoid malignancies. Int. J. Cancer. 2009. Vol. 125, № 2. P. 398-405.
58. Hernandez J., Krueger J.E., Glatstein E. Classification of non-Hodgkin’s lymphoma: A proposal. Oncologist. 1997. Vol. 2, № 4. P. 235-244
59. Smedby K.E., Hjalgrim H., Askling J. et al. Autoimmune and chronic inflammatory disorders and risk of non-Hodgkin lymphoma by subtype. J. Natl. Cancer Inst. 2006. Vol. 98, № 1. P. 51-60. 
60. Ekström Smedby K., Vajdic C.M., Falster M. et al. Autoimmune disorders and risk of non-Hodgkin lymphoma subtypes: A pooled analysis within the InterLymph Consortium. Blood. 2008. Vol. 111, № 8. P. 4029-4038. 
61. Ansell P., Simpson J., Lightfoot T. et al. Non-Hodgkin lymphoma and autoimmunity: Does gender matter? Int. J. Cancer. 2011. Vol. 129, № 2. P. 460-466. 
62. Manzo С., Kechida М. Is primary Sjögren’s syndrome a risk factor for malignancies different from lymphomas? What does the li–terature high-light about it? Reumatologia. 2017. Vol. 55, № 3. P. 136-139. 
63. Papageorgiou A., Ziogas D.C., Mavragani C.P. et al. Predicting the outcome of Sjogren’s syndrome-associated non-Hodgkin’s lymphoma pa-tients. PLoS One. 2015. Vol. 10, № 2. P. 0116189. 
64. Kapsogeorgou E.K., Papageorgiou A., Protogerou A.D. et al. Low miR200b-5p levels in minor salivary glands: A novel molecular marker predict-ing lymphoma development in patients with Sjögren’s syndrome. Ann. Rheum. Dis. 2018. Vol. 77, № 8. P. 1200-1207. 
65. Tomi A.L., Belkhir R., Nocturne G. et al. Brief report: Monoclonal gammopathy and risk of lymphoma and multiple myeloma in patients with pri-mary Sjögren’s syndrome. Arthritis Rheumatol. 2016. Vol. 68, № 5. P. 1245-1250. 
66. Söderberg K.C., Jonsson F., Winqvist O. et al. Autoimmune diseases, asthma and risk of haematological malignancies: A nationwide case-control study in Sweden. Eur. J. Cancer. 2006. Vol. 42, № 17. P. 3028-3033. 
67. Mellemkjaer L., Pfeiffer R.M., Engels E.A. et al. Autoimmune disease in individuals and close family members and susceptibility to non-Hodgkin’s lymphoma. Arthritis Rheum. 2008. Vol. 58, № 3. P. 657-666. 
68. Kruize A.A., Hené R.J., van der Heide A. et al. Long-term follow up of patients with Sjögren’s syndrome. Arthritis Rheum. 1996. Vol. 39, № 2. P. 297-303.
69. Zinzani P.L. The many faces of marginal zone lymphoma. Hematology Am. Soc. Hematol. Educ. Program. 2012. Vol. 2012. P. 426-432. 
70. Voulgarelis M., Dafni U.G., Isenberg D.A., Moutsopoulos H.M. Malignant lymphoma in primary Sjögren’s syndrome: A multicenter, retrospective, clinical study by the European Concerted Action on Sjögren’s Syndrome. Arthritis Rheum. 1999. Vol. 42, № 8. P. 1765-1772
71. Zucca E., Conconi A., Pedrinis E. et al. International Extranodal Lymphoma Study Group. Nongastric marginal zone B-cell lymphoma of muco-sa-associated lymphoid tissue. Blood. 2003. Vol. 101, № 7. P. 2489-2495. 
72. Arcaini L., Burcheri S., Rossi A. et al. Prevalence of HCV infection in nongastric marginal zone B-cell lymphoma of MALT. Ann. Oncol. 2007. Vol. 18, № 2. P. 346-350. 
73. Ismail F., Mahmoud A., Abdelhaleem H. et al. Primary Sjögren’s syndrome and B-non-Hodgkin lymphoma: Role of CD4þ T lymphocytopenia. Rheumatol. Int. 2013. Vol. 33, № 4. P. 1021-1025. 
74. Haacke E.A., van der Vegt B., Vissink A. et al. Germinal centres in diagnostic labial gland biopsies of patients with primary Sjögren’s syndrome are not predictive for parotid MALT lymphoma development. Ann. Rheum. Dis. 2017. Vol. 76, № 10. P. 1781-1784. 
75. Clark G.M. Prognostic factors versus predictive factors: Examples from a clinical trial of erlotinib. Mol. Oncol. 2008. Vol. 1, № 4. P. 406-412. 
76. Dahlberg S., Liu P.Y. Prognostic factors in clinical trials. Breast Cancer Res. Treat. 1992. Vol. 22, № 3. P. 193-196. 
77. Ramırez Sepulveda J.I., Kvarnström M., Eriksson P. et al. Long-term follow-up in primary Sjögren’s syndrome reveals diffe–rences in clinical presentation between female and male patients. Biol. Sex Differ. 2017. Vol. 8. P. 25. 
78. Anaya J.M., Liu G.T., D’Souza E. et al. Primary Sjögren’s syndrome in men. Ann. Rheum. Dis. 1995. Vol. 54, № 9. P. 748-751.
79. Seror R., Bowman S.J., Brito-Zeron P. et al. EULAR Sjögren’s syndrome disease activity index (ESSDAI): A user guide. RMD Open. 2015. Vol. 1, № 1. P. 000022. 
80. Roccatello D., Saadoun D., Ramos-Casals M. et al. Cryoglobulinaemia. Nat. Rev. Dis. Primers. 2018. Vol. 4, № 1. P. 11. 
81. Retamozo S., Gheitasi H., Quartuccio L. et al. Cryoglobulinaemic vasculitis at diagnosis predicts mortality in primary Sjögren syndrome: Analysis of 515 patients. Rheumatology (Oxford). 2016. Vol. 55, № 8. P. 1443-1451. 
82. Quartuccio L., Baldini C., Bartoloni E. et al. Anti-SSA/SSB-negative Sjögren’s syndrome shows a lower prevalence of lymphoproliferative mani-festations, and a lower risk of lymphoma evolution. Autoimmun. Rev. 2015. Vol. 14, № 11. P. 1019-1022. 
83. Brito-Zeron P., Acar-Denizli N., Ng W.F. et al. Sjögren Big Data Consortium. How immunological profile drives clinical phenotype of primary Sjögren’s syndrome at diagnosis: Analysis of 10,500 patients (Sjögren Big Data Project). Clin. Exp. Rheumatol. 2018. Vol. 36, № 112. P. 102-112
84. Quartuccio L., Baldini C., Bartoloni E. et al. GRISS Group (Gruppo di Ricerca Italiano sulla Sindrome di Sjögren). Correlation between ESSDAI and ClinESSDAI in a real-life cohort of patients with Sjögren’s syndrome. Clin. Exp. Rheumatol. 2017. Vol. 35, № 3. P. 546-547
85. Brito-Zeron P., Retamozo S., Ramos-Casals M. Phenoty–ping Sjögren’s syndrome: Towards a personalised management of the di–sease. Clin. Exp. Rheumatol. 2018. Vol. 36, № 112. P. 198-209.
86. Salomonsson S., Jonsson M.V., Skarstein K. et al. Cellular basis of ectopic germinal center formation and autoantibody production in the target organ of patients with Sjögren’s syndrome. Arthritis Rheum. 2003. Vol. 48, № 11. P. 3187-3201. 
87. Morton L.M., Slager S.L., Cerhan J.R. Etiologic heterogeneity among non-Hodgkin lymphoma subtypes: The InterLymph Non-Hodgkin Lympho-ma Subtypes Project. J. Natl. Cancer Inst. Monogr. 2014. Vol. 2014, № 48. P. 130-144. 
88. Vasaitis L., Nordmark G., Theander E. et al. Comparison of patients with and without pre-existing lymphoma at diagnosis of primary Sjögren’s syndrome. Scand. J. Rheumatol. 2019. Vol. 48. P. 207-212. 
89. Brito-Zeron P., Theander E., Baldini C. et al.; EULAR Sjögren Syndrome Task Force. Early diagnosis of primary Sjögren’s syndrome: EULAR-SS task force clinical recommendations. Expert. Rev. Clin. Immunol. 2016. Vol. 12, № 2. P. 137-156.

Similar articles

Clinical case of recurrent parotitis in a child.  Discussion of causes
Authors: V.V. Mavrutenkov(1), Z.O. Chykarenko(1), N.V. Zhukova(2)
(1) — State Institution “Dnipropetrovsk Medical Academy of the Ministry of Health of Ukraine”, Dnipro, Ukraine
(2) — Municipal Institution “Professor Ye.H. Popkova City Clinical Hospital 21” of Dnipropetrovsk Regional Council, Dnipro, Ukraine

"Child`s Health" Том 13, №3, 2018
Date: 2018.07.04
Categories: Pediatrics/Neonatology
Sections: Specialist manual
Features of renal involvement in systemic connective tissue diseases
Authors: Головач И.Ю.(1), Егудина Е.Д.(2)
(1) — Клиническая больница «Феофания» Государственного управления делами, г. Киев, Украина
(2) — ГУ «Днепропетровская государственная медицинская академия МЗ Украины», г. Днепр, Украина

"Kidneys" Том 7, №4, 2018
Date: 2018.12.12
Categories: Nephrology
Sections: Specialist manual
Clinical Case Of Multifocal Mononeuropaty In Patient With Non-Hodgkin''s Lymphoma
Authors: Kuchnir G.M., Savchuk E.A., Ioshina N.N., Novikov N.Y., Kuzina O.S., Berezhnoy A.V.
International neurological journal 8 (70) 2014
Date: 2015.03.24
Categories: Neurology
Sections: Clinical researches
Arthritis in primary immunodeficiencies
Authors: Боярчук О.Р., Волянська Л.А., Ковальчук Т.А., Кінаш М.І.
ДВНЗ «Тернопільський державний медичний університет імені І.Я. Горбачевського МОЗ України», м. Тернопіль, Україна

"Pain. Joints. Spine." Том 7, №1, 2017
Date: 2017.06.21
Categories: Rheumatology, Traumatology and orthopedics
Sections: Specialist manual

Back to issue