Інформація призначена тільки для фахівців сфери охорони здоров'я, осіб,
які мають вищу або середню спеціальну медичну освіту.

Підтвердіть, що Ви є фахівцем у сфері охорони здоров'я.

International journal of endocrinology Том 16, №4, 2020

Back to issue

Diabetic cardiomyopathy: epidemiology, etiology and pathogenesis

Authors: Сергієнко В.О., Сергієнко О.О.
Львівський національний медичний університет імені Данила Галицького, м. Львів, Україна

Categories: Endocrinology

Sections: Specialist manual

print version


Summary

В огляді детально проаналізовані сучасні погляди на епідеміологію, етіологію та патогенез діабетичної кардіоміопатії. Цукровий діабет спричиняє різні структурні та функціональні модифікації тканини міокарда. Ці патофізіологічні зміни виникають внаслідок метаболічних порушень, викликаних гіперглікемією, інсулінорезистентністю і дисліпідемією. Вільні жирні кислоти можуть стимулювати окиснення і накопичуватися в цитозолі, що призводить до ліпотоксичних ефектів шляхом утворення церамідів, діацилгліцеролу і реактивних форм кисню. Гіперглікемія також викликає збільшення вмісту реактивних форм кисню та утворення кінцевих продуктів глікування, що супроводжується розвитком серцевої глюкотоксичності. Поєднання цих патофізіологічних процесів, нестача АТФ і ліпо-/глюкотоксичність є промоторами дисбалансу Ca2+, стресу мітохондріального/ендоплазматичного ретикулуму та розвитку апоптозу, активації сигнальних шляхів протеїнкінази С, мітоген-активованих протеїнкіназ, убіквітин-протеасомної системи, протеотоксичного стресу, активації циклічного модулятора аденозинових 5'-монофосфатів, ренін-ангіотензинової системи, що викликають хронічне запалення низької інтенсивності, діастолічну, а в подальшому систолічну дисфункцію, фіброз міокарда. Хронічна гіперглікемія, інсулінова резистентність і гіперінсулінемія викликають резистентність кардіоміоцитів до інсуліну та метаболічні розлади, що посилюють дисфункцію мітохондрій, оксидативний стрес, вироблення кінцевих продуктів глікування, порушення обміну Ca2+ в мітохондріях, хронічне запалення низької інтенсивності, активацію системи «ренін — ангіотензин — альдостерон», стрес ендоплазматичного ретикулуму, загибель кардіоміоцитів, а також мікросудинну дисфункцію. Ці патофізіологічні порушення сприяють жорсткості серця, гіпертрофії та фіброзу, розвитку діастолічної та систолічної дисфункції міокарда і серцевої недостатності.

В обзоре детально проанализированы современные взгляды на эпидемиологию, этиологию и патогенез диабетической кардиомиопатии. Сахарный диабет вызывает различные структурные и функциональные модификации ткани миокарда. Эти патофизиологические изменения возникают в результате метаболических нарушений, вызванных гипергликемией, инсулинорезистентностью и дислипидемией. Свободные жирные кислоты могут стимулировать окисление и накапливаться в цитозоле, что приводит к липотоксическим эффектам путем образования церамидов, диацилглицерола и реактивных форм кислорода. Гипергликемия также вызывает увеличение содержания реактивных форм кислорода и образования конечных продуктов гликирования, что сопровождается развитием сердечной глюкотоксичности. Сочетание этих патофизиологических процессов, дефицит АТФ и липо-/глюкотоксичность являются промоторами дисбаланса Ca2+, стресса митохондриального/эндоплазматического ретикулума и развития апоптоза, активации сигнальных путей протеинкиназы С, митоген-активируемой протеинкиназы, убиквитин-протеасомной системы, протеотоксического стресса, активации циклического модулятора аденозиновых 5’-монофосфатов, ренин-ангиотензиновой системы, вызывают хроническое воспаление низкой интенсивности, диастолическую, а в дальнейшем систолическую дисфункцию, фиброз миокарда. Хроническая гипергликемия, инсулиновая резистентность и гиперинсулинемия вызывают резистентность кардиомиоцитов к инсулину и метаболические расстройства, которые усиливают дисфункцию митохондрий, оксидативный стресс, выработку конечных продуктов гликирования, нарушение обмена Ca2+ в митохондриях, хроническое воспаление низкой интенсивности, активацию системы «ренин — ангиотензин — альдостерон», стресс эндоплазматического ретикулума, гибель кардиомиоцитов, а также микрососудистую дисфункцию. Эти патофизиологические нарушения способствуют жесткости сердца, гипертрофии и фиброзу, развитию диастолической и систолической дисфункции миокарда и сердечной недостаточности.

This paper presents detailed analysis of current views on the epidemiology, etiology and pathogenesis of diabetic cardiomyopathy. Diabetes mellitus causes various structural and functional modifications of myocardial tissue. These pathophysiological changes occur due to metabolic disorders caused by hyperglycemia, insulin resistance and dyslipidemia. Free fatty acids can stimulate oxidation and accumulate in the cytosol, leading to lipotoxic effects through the formation of ceramides, diacylglycerol and reactive oxygen species. Hyperglycemia also causes an increase in reactive oxygen species and the formation of end products of glycation, which is accompanied by the development of cardiac glucose toxicity. The combination of these pathophysiological processes, adenosine triphosphate deficiency and lipo-/glucose toxicity are promoters of Ca2+ imbalance, mitochondrial/endoplasmic reticulum stress and apoptosis, activation of protein kinase C signaling pathways, mitogen-activated protein kinases, ubiquitin-proteasome system, proteotoxic stress, activation of the cyclic modulator of adenosine 5’-monophosphates, renin-angiotensin system, causing low-grade chronic inflammation, development of diastolic and, subsequently, systolic dysfunction, myocardial fibrosis. Chronic hyperglycemia, insulin resistance and hyperinsulinemia cause cardiomyocyte resistance to insulin and metabolic disorders that exacerbate mitochondrial dysfunction, oxidative stress, production of glycation end products, alteration of Ca2+ metabolism in the mitochondria, chronic low-grade inflammation, activation of the renin-angiotensin-aldosterone system, stress of the endoplasmic reticulum, death of cardiomyocytes, as well as microvascular dysfunction. These pathophysiological disorders contribute to cardiac stiffness, hypertrophy and fibrosis, the development of diastolic and systolic myocardial dysfunction and heart failure.


Keywords

цукровий діабет; діабетична кардіоміопатія; епідеміологія; етіологія; патогенез; огляд

сахарный диабет; диабетическая кардиомиопатия; эпидемиология; этиология; патогенез; обзор

diabetes mellitus; diabetic cardiomyopathy; epidemio­logy; etiology; pathogenesis; review


For the full article you need to subscribe to the magazine.


Bibliography

  1. Rubler S., Dlugash J., Yuceoglu Y.Z., Kumrai T., Branwood A.W., Grishman A. New type of cardiomyopathy associated with diabetic glomerulosclerosis. Am. J. Cardiol. 1972. 30(6). 595-602. doi: 10.1016/0002-9149(72)90595-4.
  2. Karavaev P.G., Veklich A.S., Koziolova N.A. Cardiovascular remodeling in patients with diabetic сardiomyopathy. Russ. J. Cardiol. 2019. 24(11). 42-7. (in Russian). doi: 10.15829/1560-4071-2019-11-42-47.
  3. Marcinkiewicz A., Ostrowski S., Drzewoski J. Can the onset of heart failure be delayed by treating diabetic cardiomyopathy? Diabetol. Metab. Syndr. 2017. 9. 21. doi: 10.1186/s13098-017-0219-z.
  4. Lee M.M.Y., McMurray J.J.V., Lorenzo-Almoros A., Kristen–sen S.L., Sattar N., Jhund P.S., Petrie M.C. Diabetic cardiomyopathy. Heart. 2019. 105(4). 337-45. doi: 10.1136/heartjnl-2016-310342.
  5. Gulsin G.S., Athithan L., McCann G.P. Diabetic cardiomyopathy: prevalence, determinants and potential treatments. Ther. Adv. Endocrinol. Metab. 2019. 10. 2042018819834869. doi: 10.1177/ 2042018819834869. 
  6. Maack C., Lehrke M., Backs J., Heinzel F.R., Hulot J.S., Marx N., Paulus W.J. et al. Heart failure and diabetes: metabolic alterations and therapeutic interventions: a state-of-the-art review from the Translational Research Committee of the Heart Failure Association — European Society of Cardiology. Eur. Heart J. 2018. 39(48). 4243-54. doi: 10.1093/eurheartj/ehy596.
  7. Ryden L., Grant P.J, Anker S.D., Berne C., Cosentino F., Danchin N., Deaton C. et al. ESC Guidelines on diabetes, pre-diabetes, and cardiovascular diseases developed in collaboration with the EASD: the Task Force on diabetes, pre-diabetes, and cardiovascular diseases of the European Society of Cardiology (ESC) and developed in collaboration with the European Association for the Study of Diabetes (EASD). Eur. Heart J. 2013. 34(39). 3035-87. doi: 10.1093/eurheartj/eht108.
  8. Jia G., Hill M.A., Sowers J.R. Diabetic cardiomyopathy: An update of mechanisms contributing to this clinical entity. Circ. Res. 2018. 122(4). 624-38. doi: 10.1161/CIRCRESAHA.117.311586.
  9. Win T.T., Davis H.T., Laskey W.K. Mortality among patients hospitalized with heart failure and diabetes mellitus: results from the National Inpatient Sample 2000 to 2010. Circ. Heart Fail. 2016. 9(5). e003023. doi: 10.1161/CIRCHEARTFAILURE.115.003023.
  10. Serhiyenko V.A., Serhiyenko A.A. Diabetic cardiac autonomic neuropathy: Do we have any treatment perspectives? World J. Diabetes. 2015. 6(2). 245-258. doi: 10.4239/wjd.v6.i2.245.
  11. Lind M., Bounias I., Olsson M., Gudbjцrnsdottir S., Svens–son A.M., Rosengren A. Glycaemic control and incidence of heart fai–lure in 20,985 patients with type 1 diabetes: an observational study. Lancet. 2011. 378(9786). 140-6. doi: 10.1016/S0140-6736(11)60471-6.
  12. Einarson T.R., Acs A., Ludwig C. et al. Prevalence of cardiovascular disease in type 2 diabetes: a systematic literature review of scientific evidence from across the world in 2007–2017. Cardiovasc. Diabetol. 2018. 17. 83. doi: 10.1186/s12933-018-0728-6.
  13. Paneni F. Empagliflozin across the stages of diabetic heart di–sease. Eur. Heart J. 2018. 39(5). 371-3. doi: 10.1093/eurheartj/ehx519.
  14. Kobalava Zh.D., Medovchshikov V.V., Yeshniyazov N.B., Khasanova E.R. The modern paradigm of pathophysiology, prevention and treatment of heart failure in type 2 diabetes mellitus. Russ. J. Cardiol. 2019. 24(11). 98-111. (in Russian). doi: 10.15829/1560-4071-2019-11-98-111.
  15. Rawshani A., Rawshani A., Franzen S. et al. Risk factors, mortality, and cardiovascular outcomes in patients with type 2 diabetes. N. Engl. J. Med. 2018. 379. 633-644. doi: 10.1056/NEJMoa1800256.
  16. Ofstad A.P., Urheim S., Dalen H. et al. Identification of a definite diabetic cardiomyopathy in type 2 diabetes by comprehensive echocardiographic evaluation: a cross-sectional comparison with non-diabetic weight-matched controls. J. Diabetes. 2015. 7. 779-790. doi.org/10.1111/1753-0407.12239
  17. Jia G., DeMarco V.G., Sowers J.R. Insulin resistance and hyperinsulinaemia in diabetic cardiomyopathy. Nat. Rev. Endocrinol. 2016. 12(3). 144-53. doi: 10.1038/nrendo.2015.216.
  18. Qi Y., Xu Z., Zhu Q., Thomas C., Kumar R., Feng H., Dostal D.E. et al. Myocardial loss of IRS1 and IRS2 causes heart failure and is controlled by p38α MAPK during insulin resistance. Diabetes. 2013. 62(11). 3887-900. doi: 10.2337/db13-0095.
  19. Cook S.A., Varela-Carver A., Mongillo M., Kleinert C., Khan M.T., Leccisotti L. et al. Abnormal myocardial insulin signaling in type 2 diabetes and left-ventricular dysfunction. Eur. Heart J. 2010. 31(1). 100-11. doi: 10.1093/eurheartj/ehp396.
  20. Liu F., Song R., Feng Y., Guo J., Chen Y., Zhang Y. et al. Upregulation of MG53 induces diabetic cardiomyopathy through transcriptional activation of peroxisome proliferation-activated receptor α. Circulation. 2015. 131(9). 795-804. doi: 10.1161/CIRCULATIONAHA.114.012285.
  21. Vincent M.A., Clerk L.H., Lindner J.R., Klibanov A.L., Clark M.G., Rattigan S., Barrett E.J. Microvascular recruitment is an early insulin effect that regulates skeletal muscle glucose uptake in vivo. Diabetes. 2004. 53(6). 1418-23. doi: 10.2337/diabetes.53.6.1418.
  22. Jia G., Habibi J., DeMarco V.G., Martinez-Lemus L.A., Ma L., Whaley-Connell A.T. et al. Endothelial mineralocorticoid receptor deletion prevents diet-induced cardiac diastolic dysfunction in females. Hypertension. 2015. 66(6). 1159-67. doi: 10.1161/HYPERTENSIONAHA.115.06015.
  23. Vega R.B., Horton J.L., Kelly D.P. Maintaining ancient organelles: mitochondrial biogenesis and maturation. Circ. Res. 2015. 116(11). 1820-34. doi: 10.1161/CIRCRESAHA.116.305420.
  24. Guo C.A., Guo S. Insulin receptor substrate signaling controls cardiac energy metabolism and heart failure. J. Endocrinol. 2017. 233(3). 131-43. doi: 10.1530/JOE-16-0679.
  25. Marso S.P., Bain S.C., Consoli A., Eliaschewitz F.G., Jу–dar E., Leiter L.A. et al.; SUSTAIN-6 Investigators. Semaglutide and cardiovascular outcomes in patients with type 2 diabetes. N. Engl. J. Med. 2016. 375(19). 1834-44. doi: 10.1056/NEJMoa1607141.
  26. Pappachan J.M., Varughese G.I., Sriraman R., Arunadirinathan G. Diabetic cardiomyopathy: pathophysiology, diagnostic evaluation and management. World J. Diabetes. 2013. 4(5). 177-89. doi: 10.4239/wjd.v4.i5.177.
  27. Lee T.I., Kao Y.H., Chen Y.C., Huang J.H., Hsiao F.C., Chen Y.J. Peroxisome proliferator-activated receptors modulate cardiac dysfunction in diabetic cardiomyopathy. Diabetes Res. Clin. Pract. 2013. 100(3). 330-9. doi: 10.1016/j.diabres.2013.01.008.
  28. Vinik A.I., Nevoret M.L., Casellini C., Parson H. Diabetic neuropathy. Endocrinol. Metab. Clin. North Am. 2013. 42(4). 747-87. doi: 10.1016/j.ecl.2013.06.001.
  29. Avlas O., Fallach R., Shainberg A., Porat E., Hochhauser E. Toll-like receptor 4 stimulation initiates an inflammatory response that decreases cardiomyocyte contractility. Antioxid. Redox Sign. 2011. 15(7). 1895-909. doi: 10.1089/ars.2010.3728.
  30. Pal D., Dasgupta S., Kundu R., Maitra S., Das G., Mukhopadhyay S. et al. Fetuin-A acts as an endogenous ligand of TLR4 to promote lipid-induced insulin resistance. Nat. Med. 2012. 18(8). 1279-85. doi: 10.1038/nm.2851.
  31. Jensen M.K., Bartz T.M., Mukamal K.J., Djoussй L., Kizer J.R., Tracy R.P. et al. Fetuin-A, type 2 diabetes, and risk of cardiovascular disease in older adults: the cardiovascular health study. Diabetes Care. 2013. 36(5). 1222-8. doi: 10.2337/dc12-1591.
  32. Jialal I., Devaraj S., Bettaieb A., Haj F., Adams-Huet B. Increased adipose tissue secretion of Fetuin-A, lipopolysaccharide-binding protein and high-mobility group box protein 1 in metabolic syndrome. Atherosclerosis. 2015. 241(1). 130-7. doi: 10.1016/j.atherosclerosis.2015.04.814.
  33. Cohen K., Waldman M., Abraham N.G., Laniado-Schwartzman M., Gurfield D., Aravot D. et al. Caloric restriction ameliorates cardiomyopathy in animal model of diabetes. Exp. Cell Res. 2017. 350(1). 147-53. doi: 10.1016/j.yexcr.2016.11.016.
  34. Noyan H., El-Mounayri O., Isserlin R., Arab S., Momen A., Cheng H.S. et al. Cardioprotective signature of short-term caloric restriction. PLoS ONE. 2015. 10(6). e0130658. doi: 10.1371/journal.pone.0130658.
  35. Gilca G.E., Stefanescu G., Badulescu O., Tanase D.M., Bararu I., Ciocoiu M. Diabetic cardiomyopathy: current approach and potential diagnostic and therapeutic targets. J. Diabetes Res. 2017. 2017. 1310265. doi: 10.1155/2017/1310265.
  36. Maisch B., Alter P., Pankuweit S. Diabetic cardiomyopathy-fact or fiction? Herz. 2011. 36(2). 102-15. doi: 10.1007/s00059-011-3429-4.
  37. Leуn L.E., Rani S., Fernandez M., Larico M., Calligaris S.D. Subclinical detection of diabetic cardiomyopathy with MicroRNAs: challenges and perspectives. J. Diabetes Res. 2016. 2016. 6143129. doi: 10.1155/2016/6143129.6143129.
  38. Abdel Malik R., Zippel N., Frömel T., Heidler J., Zukunft S., Walzog B., Ansari N. et al. AMP-activated protein kinase α2 in neutrophils regulates vascular repair via hypoxia-inducible factor-1α and a network of proteins affecting metabolism and apoptosis. Circ. Res. 2017. 120(1). 99-109. doi: 10.1161/CIRCRESAHA.116.309937.
  39. Teshima Y., Takahashi N., Nishio S., Saito S., Kondo H., Fukui A. et al. Production of reactive oxygen species in the diabetic heart. Roles of mitochondria and NADPH oxidase. Circ. J. 2014. 78(2). 300-6. doi: 10.1253/circj.cj-13-1187.
  40. Murdoch C.E., Chaubey S., Zeng L., Yu B., Ivetic A., Walker S.J. et al. Endothelial NADPH oxidase-2 promotes interstitial cardiac fibrosis and diastolic dysfunction through proinflammatory effects and endothelial-mesenchymal transition. J. Am. Coll. Cardiol. 2014. 63(24). 2734-41. doi: 10.1016/j.jacc.2014.02.572.
  41. Giacco F., Brownlee M. Oxidative stress and diabetic complications. Circ. Res. 2010. 107(9). 1058-70. doi: 10.1161/CIRCRESAHA.110.223545.
  42. Yerra G.V., Negi G., Sharma S.S., Kumar A. Potential therapeutic effects of the simultaneous targeting of the Nrf2 and NF-κB pathways in diabetic neuropathy. Redox Biol. 2013. 1(1). 394-7. doi: 10.1016/j.redox.2013.07.005.
  43. Flyebjerg A. Diabetic angiopathy, the complement system and tumor necrosis factor superfamily. Nat. Rev. Endocrinol. 2010. 6(2). 94-101. doi: 10.1038/nrendo.2009.266.
  44. Shi X., Chen Y., Nadeem L., Xu G. Beneficial effect of TNF-α inhibition on diabetic peripheral neuropathy J. Neuroinflamm. 2013. 10. 69. doi: 10.1186/1742-2094-10-69.
  45. Sandireddy R., Yerra V.G., Areti A., Komirishetty P., Kumar A. Neuroinflammation and oxidative stress in diabetic neuropathy: futuristic strategies based on these targets. Int. J. Endocrinol. 2014. 2014. 674987. doi: 10.1155/2014/674987.
  46. Uchimura K., Hayata M., Mizumoto T., Miyasato Y., Kakizoe Y., Morinaga J. et al. The serine protease prostasin regulates hepatic insulin sensitivity by modulating TLR4 signalling. Nat. Commun. 2014. 5. 3428. doi: 10.1038/ncomms4428.
  47. Pal P.B., Sonowal H., Shukla K., Srivastava S.K., Ramana K.V. Aldose reductase mediates NLRP3 inflammasome-initiated innate immune response in hyperglycemia-induced Thp1 monocytes and male mice. Endocrinology. 2017. 158(10). 3661-75. doi: 10.1210/en.2017-00294.
  48. Niture S.K., Khatri R., Jaiswal A.K. Regulation of Nrf2-an update. Free Radic. Biol. Med. 2014. 66. 36-44. doi: 10.1016/j.freeradbiomed.2013.02.008.
  49. Zhang Z., Wang S., Zhou S., Yan X., Wang Y., Chen J. et al. Sulforaphane prevents the development of cardiomyopathy in type 2 diabetic mice probably by reversing oxidative stress-induced inhibition of LKB1/AMPK pathway. J. Mol. Cell Cardiol. 2014. 77. 42-52. doi: 10.1016/j.yjmcc.2014.09.022.
  50. Lei S., Li H., Xu J., Liu Y., Gao X., Wang J. et al. Hyperglycemia-induced protein kinase C β2 activation induces diastolic cardiac dysfunction in diabetic rats by impairing caveolin-3 expression and Akt/eNOS signaling. Diabetes. 2013. 62(7). 2318-28. doi: 10.2337/db12-1391.
  51. Li Z., Abdullah C.S., Jin Z.Q. Inhibition of PKC-θ preserves cardiac function and reduces fibrosis in streptozotocin-induced diabetic cardiomyopathy. Br. J. Pharmacol. 2014. 171(11). 2913-24. doi: 10.1111/bph.12621.
  52. Wang Y., Zhou S., Sun W., McClung K., Pan Y., Liang G. et al. Inhibition of JNK by novel curcumin analog C66 prevents diabetic cardiomyopathy with a preservation of cardiac metallothionein expression. Am. J. Physiol. Endocrinol. Metab. 2014. 306(11). 1239-47. doi: 10.1152/ajpendo.00629.2013.
  53. Yang L., Zhao D., Ren J., Yang J. Endoplasmic reticulum stress and protein quality control in diabetic cardiomyopathy. Biochim. Biophys. Acta. 2015. 1852(2). 209-18. doi: 10.1016/j.bbadis.2014.05.006.
  54. Xie Z., Lau K., Eby B., Lozano P., He C., Pennington B. et al. Improvement of cardiac functions by chronic metformin treatment is associated with enhanced cardiac autophagy in diabetic OVE26 mice. Diabetes. 2011. 60(6). 1770-8. doi: 10.2337/db10-0351.
  55. Dassanayaka S., Jones S.P. O-GlcNAc and the cardiovascular system. Pharmacol Ther. 2014. 142(1). 62-71. doi: 10.1016/j.pharmthera.2013.11.005.
  56. Huynh K., Bernardo B.C., McMullen J.R., Ritchie R.H. Diabetic cardiomyopathy: mechanisms and new treatment strategies targeting antioxidant signaling pathways. Pharmacol. Ther. 2014. 142(3). 375-415. doi: 10.1016/j.pharmthera.2014.01.003.
  57. Makino A., Dai A., Han Y., Youssef K.D., Wang W., Donthamsetty R., Scott B.T. et al. O-GlcNAcase overexpression reverses coronary endothelial cell dysfunction in type 1 diabetic mice. Am. J. Physiol. Cell Physiol. 2015. 309(9). 593-9. doi: 10.1152/ajpcell.00069.2015.
  58. Westermeier F., Riquelme J.A., Pavez M., Garrido V., Díaz A., Verdejo H.E. et al. New molecular insights of insulin in diabetic cardiomyopathy. Front. Physiol. 2016. 7. 125. doi: 10.3389/fphys.2016.00125.
  59. Wang X., Huang W., Liu G., Cai W., Millard R.W., Wang Y. et al. Cardiomyocytes mediate anti-angiogenesis in type 2 diabetic rats through the exosomal transfer of miR-320 into endothelial cells. J. Mol. Cell Cardiol. 2014. 74. 139-50. doi: 10.1016/j.yjmcc.2014.05.001.
  60. Li J., Ma W., Yue G., Tang Y., Kim I.M., Weintraub N.L. et al. Cardiac proteasome functional insufficiency plays a pathogenic role in diabetic cardiomyopathy. J. Mol. Cell. Cardiol. 2017. 102. 53-60. doi: 10.1016/j.yjmcc.2016.11.013.
  61. Bhuiyan S., Pattison J.S., Osinska H., James J., Gulick J., McLendon P.M. et al. Enhanced autophagy ameliorates cardiac proteinopathy. J. Clin. Invest. 2013. 123(12). 5284-97. doi: 10.1172/JCI70877.
  62. Barbati S.A., Colussi C., Bacci L., Aiello A., Re A., Stigliano E. et al. Transcription factor CREM mediates high glucose response in cardiomyocytes and in a male mouse model of prolonged hyperglycemia. Endocrinology. 2017. 158(7). 2391-405. doi: 10.1210/en.2016-1960.
  63. Barwari T., Joshi A., Mayr M. MicroRNAs in cardiovascular disease. J. Am. Coll. Cardiol. 2016. 68(23). 2577-84. doi: 10.1016/j.jacc.2016.09.945.
  64. Nair N., Kumar S., Gongora E., Gupta S. Circulating miRNA as novel markers for diastolic dysfunction. Mol. Cell. Biochem. 2013. 376(1–2). 33-40. doi: 10.1007/s11010-012-1546-x.
  65. Liu X., Liu S. Role of microRNAs in the pathogenesis of diabetic cardiomyopathy. Biomed. Rep. 2017. 6(2). 140-5. doi: 10.3892/br.2017.841.
  66. Jiang X., Liu W., Deng J., Lan L., Xue X., Zhang C. et al. Polydatin protects cardiac function against burn injury by inhibiting sarcoplasmic reticulum Ca2+ leak by reducing oxidative modification of ryanodine receptors. Free Radic. Biol. Med. 2013. 60. 292-9. doi: 10.1016/j.freeradbiomed.2013.02.030.
  67. Yan D., Luo X., Li Y., Deng J., Zheng N., Gao K. et al. Effects of advanced glycation end products on calcium handling in cardiomyocytes. Cardiology. 2014. 129(2). 75-83. doi: 10.1159/000364779.
  68. Sung M.M., Hamza S.M., Dyck J.R.B. Myocardial metabolism in diabetic cardiomyopathy: potential therapeutic targets. Antioxid. Redox Sign. 2015. 22(17). 1606-30. doi: 10.1089/ars.2015.6305.
  69. Liu W., Chen P., Deng J., Lv J., Liu J. Resveratrol and polydatin as modulators of Ca2+ mobilization in the cardiovascular system. Ann. N.Y. Acad. Sci. 2017. 1403(1). 82-91. doi: 10.1111/nyas.13386.
  70. Xu Y.Z., Zhang X., Wang L., Zhang F., Qiu Q., Liu M.L. et al. An increased circulating angiotensin II concentration is associated with hypoadiponectinemia and postprandial hyperglycemia in men with nonalcoholic fatty liver disease. Intern. Med. 2013. 52(8). 855-61. doi: 10.2169/internalmedicine.52.8839.
  71. Frantz E.D.C., Giori I.G., Machado M.V., Magliano D.C., Freitas F.M., Andrade M.S.B. et al. High, but not low, exercise volume shifts the balance of renin-angiotensin system toward ACE2/Mas receptor axis in skeletal muscle in obese rats. Am. J. Physiol. Endocrinol. Metab. 2017. 313(4). 473-82. doi: 10.1152/ajpendo.00078.2017.
  72. Muсoz M.C., Burghi V., Miquet J.G., Cervino I.A., Quiroga D.T., Mazziotta L., Dominici F.P. Chronic blockade of the AT2 receptor with PD123319 impairs insulin signaling in C57BL/6 mice. Peptides. 2017. 88. 37-45. doi: 10.1016/j.peptides.2016.12.003.
  73. Baudrand R., Gupta N., Garza A.E., Vaidya A., Leopold J.A., Hopkins P.N. et al. Caveolin 1 modulates aldosterone-mediated pathways of glucose and lipid homeostasis. J. Am. Heart Assoc. 2016. 5(10). e003845. doi: 10.1161/JAHA.116.003845.
  74. Kim J.A., Jang H.J., Martinez-Lemus L.A., Sowers J.R. Activation of mTOR/p70S6 kinase by ANG II inhibits insulin-stimulated endothelial nitric oxide synthase and vasodilation. Am. J. Physiol. Endocrinol. Metab. 2012. 302(2). 201-8. doi: 10.1152/ajpendo.00497.2011.
  75. Widyantoro B., Emoto N., Nakayama K., Anggrahini D.W., Adiarto S., Iwasa N. et al. Endothelial cell-derived endothelin-1 promotes cardiac fibrosis in diabetic hearts through stimulation of endothelial-to-mesenchymal transition. Circulation. 2010. 121(22). 2407-18. doi: 10.1161/CIRCULATIONAHA.110.938217.
  76. Gulsin G.S., Athithan L., McCann G.P. Diabetic cardiomyopathy: prevalence, determinants and potential treatments. Ther. Adv. Endocrinol. Metab. 2019. 10. 2042018819834869. doi: 2042018819834869.

Similar articles

The potential role of benfotiamine in the treatment of diabetic cardiac autonomic neuropathy
Authors: V.A. Serhiyenko(1), V.B. Segin(2), L.M. Serhiyenko(1), A.A. Serhiyenko(1)
(1) — Danylo Halytsky Lviv National Medical University, Lviv, Ukraine
(2) — Lviv Regional State Clinical Treatment and Diagnostic Endocrinology Center, Lviv, Ukraine

International journal of endocrinology Том 16, №3, 2020
Date: 2020.07.09
Categories: Endocrinology
Sections: Specialist manual
The problem of neurogenic stunned myocardium in the intensive care practice
Authors: Битчук Н.Д.
Харьковский национальный медицинский университет, г. Харьков, Украина

International neurological journal №6 (108), 2019
Date: 2019.10.30
Categories: Neurology
Sections: Specialist manual
Miocardial morpho-functional changes in different types of unfavorable chronic heart failure outcomes in patients with ischemic heart disease and diabetes mellitus type II
Authors: Ліпакова К.Ю.
Харківський національний університет імені В.Н. Каразіна, м. Харків, Україна

"Emergency medicine" №6(101), 2019
Date: 2019.10.15
Categories: Medicine of emergency
Sections: Clinical researches
Ophthalmic losses during surgical correction of valvular heart disease
Authors: Риков С.О.(1), Петренко О.В.(1), Ковальчук Н.Я.(2)
(1) — Національна медична академія післядипломної освіти імені П.Л. Шупика, м. Київ, Україна
(2) — ДУ «Інститут серця МОЗ України», м. Київ, Україна

Archive Of Ukrainian Ophthalmology Том 8, №2, 2020
Date: 2020.08.26
Categories: Ophthalmology
Sections: Specialist manual

Back to issue