Інформація призначена тільки для фахівців сфери охорони здоров'я, осіб,
які мають вищу або середню спеціальну медичну освіту.

Підтвердіть, що Ви є фахівцем у сфері охорони здоров'я.

International journal of endocrinology Том 16, №6, 2020

Back to issue

Late-onset hypogonadism in men with type 2 diabetes mellitus and its role in the development of cardiovascular diseases (literature review)

Authors: Лучицький Є.В., Лучицький В.Є., Тронько М.Д.
ДУ «Інститут ендокринології та обміну речовин ім. В.П. Комісаренка НАМН України», м. Київ, Україна

Categories: Endocrinology

Sections: Specialist manual

print version


Summary

Тестостерон є гормоном, що відіграє ключову роль у вуглеводному, жировому та білковому метаболізмі в чоловіків. Зниження рівня тестостерону, пов’язане з віком, що посилюється розвитком і прогресуванням супутньої патології, перш за все цукрового діабету 2-го типу, ожиріння, дисліпідемії, може мати суттєвий вплив на виникнення серцево-судинних захворювань у чоловіків і підвищення ризику передчасної смертності. В роботі наведений аналіз сучасних літературних даних щодо поширеності пізнього гіпогонадизму та його впливу на розвиток серцево-судинної патології в чоловіків. Проведений аналіз досліджень, наведених в пошуковій базі даних і базі даних MedLine, за ключовими словами «тестостерон», «чоловік», «пізній гіпогонадизм» і «серцево-судинні захворювання». Показана контраверсійність низки гіпотез щодо ролі андрогенного дефіциту в розвитку серцево-судинної патології в чоловіків. Однак визначено, що в більшості робіт показано зв’язок андрогенного дефіциту з розвитком метаболічних порушень, які є факторами розвитку метаболічного синдрому, ожиріння, цукрового діабету 2-го типу. В свою чергу, дана супутня патологія є прямим чинником, що призводить до раннього виникнення і прогресування судинної патології та пов’язаної з нею смертності в чоловіків старших вікових груп. Проведення терапії тестостероном необхідне в чоловіків з цукровим діабетом 2-го типу і підтвердженим клінічно та лабораторно дефіцитом тестостерону за умови дотримання стандартів її безпеки. З огляду на неоднозначні результати досліджень впливу тестостерону на розвиток серцево-судинних захворювань, дане питання потребує подальшого вивчення.

Тестостерон является гормоном, который играет ключевую роль в углеводном, жировом и белковом метаболизме у мужчин. Снижение уровней тестостерона, связанное с возрастом, которое усиливается развитием и прогрессированием сопутствующей патологии, прежде всего сахарного диабета 2-го типа, ожирения, дислипидемии, может иметь существенное влияние на возникновение сердечно-сосудистых заболеваний у мужчин и повышение риска преждевременной смертности. В работе представлен анализ современных литературных данных о распространенности позднего гипогонадизма и его влиянии на развитие сердечно-сосудистой патологии у мужчин. Проведен анализ исследований, представленных в поисковой базе данных и базе данных MedLine, по ключевым словам «тестостерон», «мужчина», «поздний гипогонадизм» и «сердечно-сосудистые заболевания». Показана контраверсийность ряда гипотез о роли андрогенодефицита в развитии сердечно-сосудистой патологии у мужчин. Однако определено, что в большинстве работ показана связь андрогенодефицита с развитием метаболических нарушений, которые являются факторами развития метаболического синдрома, ожирения, сахарного диабета 2-го типа. В свою очередь, данные сопутствующие заболевания являются прямыми факторами, приводящими к раннему возникновению и прогрессированию сосудистой патологии и связанной с ней смертностью у мужчин старших возрастных групп. Проведение терапии тестостероном необходимо у мужчин с сахарным диабетом 2-го типа и подтвержденным клинически и лабораторно дефицитом тестостерона при условии соблюдения стандартов ее безопасности. Ввиду неоднозначных результатов исследований влияния тестостерона на развитие сердечно-сосудистых заболеваний данный вопрос требует дальнейшего изучения.

Testosterone is a hormone that plays a key role in carbohydrate, fat and protein metabolism in men. Age-related decrease in testosterone levels, which is facilitated by the development and progression of comorbidities, especially type 2 diabetes mellitus, obesity, dyslipidemia, can have a significant impact on the development of cardiovascular diseases in men and increase the risk of premature death. The paper presents an analysis of modern literature data on the prevalence of late-onset hypogonadism and its impact on the development of cardiovascular pathology in men. An analysis of researches presented in the search database and MedLine database was performed using the keywords “testosterone”, “male”, “late-onset hypogonadism”, and “cardiovascular diseases”. The controversy of a number of hypotheses about the role of androgen deficiency in the development of cardiovascular pathology in men is shown. However, it was determined that most studies showed the correlation between androgen deficiency and the development of metabolic disorders, which are factors for the development of metabolic syndrome, obesity, type 2 diabetes mellitus. In turn, these comorbidities are direct factors that lead to the early onset and progression of vascular pathology and associated mortality in older men. Testosterone therapy is necessary in men with type 2 diabetes mellitus and clinically and laboratory confirmed testosterone deficiency, provided that its safety standards are met. Due to ambiguous results regarding the effect of testosterone on the development of cardiovascular disease, this issue needs further study.


Keywords

цукровий діабет 2-го типу; пізній гіпогонадизм; серцево-судинні захворювання; огляд

сахарный диабет 2-го типа; поздний гипогонадизм; сердечно-сосудистые заболевания; обзор

type 2 diabetes mellitus; late-onset hypogonadism; cardiovascular diseases; review


For the full article you need to subscribe to the magazine.


Bibliography

  1. Wu F.C., Tajar A., Beynon J.M., Pye S.R., Silman A.J., Finn J.D. et al. Identification of late-onset hypogonadism in middle-aged and elderly men. N. Engl. J. Med. 2010. 363(2). 123-35. doi: 10.1056/NEJMoa0911101. 
  2. Wu F.C., Tajar A., Pye S.R., Silman A.J., Finn J.D., O’Neill T.W. et al. Hypothalamic-pituitary-testicular axis disruptions in older men are differentially linked to age and modifiable risk factors: the European Male Aging Study. J. Clin. Endocrinol. Metab. 2008. 93(7). 2737-45. doi: 10.1210/jc.2007-1972. 
  3. Travison T.G., Araujo A.B., Kupelian V., O’Donnell A.B., McKinlay J.B. The relative contributions of aging, health, and lifestyle factors to serum testosterone decline in men. J. Clin. Endocrinol. Metab. 2007. 92(2). 549-55. doi: 10.1210/jc.2006-1859. 
  4. Huhtaniemi I. Late-onset hypogonadism: current concepts and controversies of pathogenesis, diagnosis and treatment. Asian J. Androl. 2014. 16(2). 192-202. doi: 10.4103/1008-682X.122336.
  5. Luchytsky V.Ye., Luchytsky Ye.V., Tron’ko M.D. Testosterone replacement therapy in men with type 2 diabetes mellitus with testosterone deficiency syndrome. Endokrynolohiya. 2016. 21(4). 321-26. (in Ukrainian)
  6. Hofstra J., Loves S., van Wageningen B., Ruinemans-Koerts J., Jansen I., de Boer H. High prevalence of hypogonadotropic hypogonadism in men referred for obesity treatment. Neth. J. Med. 2008. 66(3). 103-9. 
  7. Kalyani R.R., Dobs A.S. Androgen deficiency, diabetes, and the metabolic syndrome in men. Curr. Opin. Endocrinol. Diabetes Obes. 2007. 14(3). 226-34. doi: 10.1097/MED.0b013e32814db856. 
  8. Laaksonen D.E., Niskanen L., Punnonen K., Nyyssönen K., Tuomainen T.P., Valkonen V.P. et al. Testosterone and sex hormone-binding globulin predict the metabolic syndrome and diabetes in middle-aged men. Diabetes Care. 2004. 27(5). 1036-41. doi: 10.2337/diacare.27.5.1036. 
  9. Choong K., Basaria S. Emerging cardiometabolic complications of androgen deprivation therapy. Aging Male. 2010. 13(1). 1-9. doi: 10.3109/13685530903410625.
  10. Yao Q., Wang B., An X., Zhang J., Ding L. Testosterone level and risk of type 2 diabetes in men: a systematic review and meta-analysis. Endocr. Connect. 2018. 7(1). 220-31. doi: 10.1530/EC-17-0253.
  11. Grossmann M. Testosterone and glucose metabolism in men: current concepts and controversies. J. Endocrinol. 2014. 220(3). R37-55. doi: 10.1530/JOE-13-0393. 
  12. Mitsuhashi K., Senmaru T., Fukuda T., Yamazaki M., Shinomiya K., Ueno M. et al. Testosterone stimulates glucose uptake and GLUT4 translocation through LKB1/AMPK signaling in 3T3-L1 adipocytes. Endocrine. 2016. 51. 174-84. doi: https://doi.org/10.1007/s12020-015-0666-y. 
  13. Chakrabarti P., Kandror K.V. The role of mTOR in lipid homeostasis and diabetes progression. Curr. Opin. Endocrinol. Diabetes Obes. 2015. 22. 340-6. doi: 10.1097/MED.0000000000000187. 
  14. Haring R., Ittermann T., Völzke H., Krebs A., Zygmunt M., Felix S.B. et al. Prevalence, incidence and risk factors of testosterone deficiency in a population-based cohort of men: results from the study of health in Pomerania. Aging Male. 2010. 13(4). 247-57. doi: 10.3109/13685538.2010.487553. 
  15. Brand J.S., van der Tweel I., Grobbee D.E., Emmelot-Vonk M.H., van der Schouw Y.T. Testosterone, sex hormone-binding globulin and the metabolic syndrome: a systematic review and meta-analysis of observational studies. Int. J. Epidemiol. 2011. 40(1). 189-207. doi: 10.1093/ije/dyq158. 
  16. Mulligan T., Frick M.F., Zuraw Q.C., Stemhagen A., McWhirter C. Prevalence of hypogonadism in males aged at least 45 years: the HIM study. Int. J. Clin. Pract. 2006. 60(7). 762-9. doi: 10.1111/j.1742-1241.2006.00992.x. 
  17. Guzik T.J., Mangalat D., Korbut R. Adipocytokines — novel link between inflammation and vascular function? J. Physiol. Pharmacol. 2006. 57(4). 505-28. 
  18. Faris J.E., Smith M.R. Metabolic sequelae associated with androgen deprivation therapy for prostate cancer. Curr. Opin. Endocrinol. Diabetes Obes. 2010. 17(3). 240-6. doi: 10.1097/MED.0b013e3283391fd1. 
  19. Contreras P.H., Serrano F.G., Salgado A.M., Vigil P. Insulin sensitivity and testicular function in a cohort of adult males suspected of being insulin-resistant. Front. Med. (Lausanne). 2018. 5. 190. doi: 10.3389/fmed.2018.00190. 
  20. Firtser S., Juonala M., Magnussen C.G., Jula A., Loo B.M., Marniemi J. et al. Relation of total and free testosterone and sex hormone-binding globulin with cardiovascular risk factors in men aged 24–45 years. The Cardiovascular Risk in Young Finns Study. Atherosclerosis. 2012. 222(1). 257-62. doi: 10.1016/j.atherosclerosis.2012.02.020. 
  21. Soisson V., Brailly-Tabard S., Empana J.P., Féart C., Ryan J., Bertrand M. et al. Low plasma testosterone and elevated carotid intima-media thickness: importance of low-grade inflammation in elderly men. Atherosclerosis. 2012. 223(1). 244-9. doi: 10.1016/j.atherosclerosis.2012.05.009. 
  22. Spitzer M., Huang G., Basaria S., Travison T.G., Bhasin S. Risks and benefits of testosterone therapy in older men. Nat. Rev. Endocrinol. 2013. 9(7). 414-24. doi: 10.1038/nrendo.2013.73.
  23. Bajos N., Wellings K., Laborde C., Moreau C.; CSF Group. Sexuality and obesity, a gender perspective: results from French national random probability survey of sexual behaviours. BMJ. 2010. 340. c2573. doi: 10.1136/bmj.c2573. 
  24. Malavige L.S., Levy J.C. Erectile dysfunction in diabetes mellitus. J. Sex. Med. 2009. 6(5). 1232-47. doi: 10.1111/j.1743-6109.2008.01168.x. 
  25. Saad F. The role of testosterone in type 2 diabetes and metabolic syndrome in men. Arq. Bras. Endocrinol. Metabol. 2009. 53(8). 901-7. doi: 10.1590/s0004-27302009000800002. 
  26. Caronia L.M., Dwyer A.A., Hayden D., Amati F., Pitteloud N., Hayes F.J. Abrupt decrease in serum testosterone levels after an oral glucose load in men: implications for screening for hypogonadism. Clin. Endocrinol. (Oxf). 2013. 78(2). 291-6. doi: 10.1111/j.1365-2265.2012.04486.x.
  27. Hong C.Y., Park J.H., Ahn R.S., Im S.Y., Choi H.S., Soh J. et al. Molecular mechanism of suppression of testicular steroidoge–nesis by proinflammatory cytokine tumor necrosis factor alpha. Mol. Cell. Biol. 2004. 24(7). 2593-604. doi: 10.1128/mcb.24.7.2593-2604.2004.
  28. Watanobe H., Hayakawa Y. Hypothalamic interleukin-1 beta and tumor necrosis factor-alpha, but not interleukin-6, mediate the endotoxin-induced suppression of the reproductive axis in rats. Endocrinology. 2003. 144(11). 4868-75. doi: 10.1210/en.2003-0644.
  29. Chistiakov D.A., Myasoedova V.A., Melnichenko A.A., Grechko A.V., Orekhov A.N. Role of androgens in cardiovascular pathology. Vasc. Health Risk Manag. 2018. 14. 283-90. doi: 10.2147/VHRM.S173259. 
  30. Torres-Estay V., Carreño D.V., San Francisco I.F., Sotomayor P., Godoy A.S., Smith G.J. Androgen receptor in human endothelial cells. J. Endocrinol. 2015. 224(3). R131-7. doi: 10.1530/JOE-14-0611.
  31. Flores-Ramírez R., Uribe-Longoria A., Rangel-Fuentes M.M., Gutiérrez-Fajardo P., Salazar-Riojas R., Cervantes-García D. et al. Intracoronary infusion of CD133+ endothelial progenitor cells improves heart function and quality of life in patients with chronic post-infarct heart insufficiency. Cardiovasc. Revasc. Med. 2010. 11(2). 72-8. doi: 10.1016/j.carrev.2009.04.001.
  32. Wang X.X., Zhang F.R., Shang Y.P., Zhu J.H., Xie X.D., Tao Q.M. et al. Transplantation of autologous endothelial progenitor cells may be beneficial in patients with idiopathic pulmonary arterial hypertension: a pilot randomized controlled trial. J. Am. Coll. Cardiol. 2007. 49(14). 1566-71. doi: 10.1016/j.jacc.2006.12.037. 
  33. Hill J.M., Zalos G., Halcox J.P., Schenke W.H., Waclawiw M.A., Quyyumi A.A., Finkel T. Circulating endothelial progenitor cells, vascular function, and cardiovascular risk. N. Engl. J. Med. 2003. 348(7). 593-600. doi: 10.1056/NEJMoa022287. 
  34. Yeap B.B. Androgens and cardiovascular disease. Curr. Opin. Endocrinol. Diabetes Obes. 2010. 17(3). 269-76. doi: 10.1097/MED.0b013e3283383031. 
  35. Corona G.G., Pye S.R., Huhtaniemi I.T., Finn J.D., Lee D.M., O’Neill T.W. et al. Late-onset hypogonadism and mortality in aging men. J. Clin. Endocrinol. Metab. 2014. 99(4). 1357-66. doi: 10.1210/jc.2013-2052. 
  36. Hyde Z., Norman P.E., Flicker L., Hankey G.J., Almeida O.P., McCaul K.A. et al. Low free testosterone predicts mortality from cardiovascular disease but not other causes: the Health in Men Study. J. Clin. Endocrinol. Metab. 2012. 97(1). 179-89. doi: 10.1210/jc.2011-1617. 
  37. Haring R., Völzke H., Steveling A., Krebs A., Felix S.B., Schöfl C. et al. Low serum testosterone levels are associated with increased risk of mortality in a population-based cohort of men aged 20-79. Eur. Heart J. 2010. 31(12). 1494-501. doi: 10.1093/eurheartj/ehq009. 
  38. Laughlin G.A., Barrett-Connor E., Bergstrom J. Low serum testosterone and mortality in older men. J. Clin. Endocrinol. Metab. 2008. 93(1). 68-75. doi: 10.1210/jc.2007-1792. 
  39. Lin J.W., Lee J.K., Wu C.K., Caffrey J.L., Chang M.H., Hwang J.J. et al. Metabolic syndrome, testosterone, and cardiovascular mortality in men. J. Sex. Med. 2011. 8(8). 2350-60. doi: 10.1111/j.1743-6109.2011.02343.x. 
  40. Ruige J.B., Mahmoud A.M., De Bacquer D., Kaufman J.M. Endogenous testosterone and cardiovascular disease in healthy men: a meta-analysis. Heart. 2011. 97(11). 870-5. doi: 10.1136/hrt.2010.210757. 
  41. Schederecker F., Cecil A., Prehn C., Nano J., Koenig W., Adamski J. et al. Sex hormone-binding globulin, androgens and mortality: the KORA-F4 cohort study. Endocr. Connect. 2020. 9(4). 326-36. doi: 10.1530/EC-20-0080. 
  42. Kelly D.M., Jones T.H. Testosterone: a vascular hormone in health and disease. J. Endocrinol. 2013. 217(3). R47-71. doi: 10.1530/JOE-12-0582.
  43. Araujo A.B., Dixon J.M., Suarez E.A., Murad M.H., Guey L.T., Wittert G.A. Clinical review: Endogenous testosterone and mortality in men: a systematic review and meta-analysis. J. Clin. Endocrinol. Metab. 2011. 96(10). 3007-19. doi: 10.1210/jc.2011-1137. 
  44. Corona G., Rastrelli G., Di Pasquale G., Sforza A., Mannucci E., Maggi M. Endogenous testosterone levels and cardiovascular risk: Meta-analysis of observational studies. J. Sex. Med. 2018. 15(9). 1260-71. doi: 10.1016/j.jsxm.2018.06.012.
  45. Vikan T., Schirmer H., Njølstad I., Svartberg J. Endogenous sex hormones and the prospective association with cardiovascular disease and mortality in men: the Tromsø Study. Eur. J. Endocrinol. 2009. 161(3). 435-42. doi: 10.1530/EJE-09-0284.
  46. Aversa A., Bruzziches R., Francomano D., Rosano G., Isidori A.M., Lenzi A., Spera G. Effects of testosterone undecanoate on cardiovascular risk factors and atherosclerosis in middle-aged men with late-onset hypogonadism and metabolic syndrome: results from a 24-month, randomized, double-blind, placebo-controlled study. J. Sex. Med. 2010. 7(10). 3495-503. doi: 10.1111/j.1743-6109.2010.01931.x. 
  47. Cunningham G.R. Testosterone and metabolic syndrome. Asian J. Androl. 2015. 17(2). 192-6. doi: 10.4103/1008-682X.148068. 
  48. Canguven O., Talib R.A., El Ansari W., Yassin D.J., Salman M., Al-Ansari A. Testosterone therapy has positive effects on anthropometric measures, metabolic syndrome components (obesity, lipid profile, Diabetes Mellitus control), blood indices, liver enzymes, and prostate health indicators in elderly hypogonadal men. Andrologia. 2017. 49(10). doi: 10.1111/and.12768. 
  49. Permpongkosol S., Khupulsup K., Leelaphiwat S., Pavavattananusorn S., Thongpradit S., Petchthong T. Effects of 8-year treatment of long-acting testosterone undecanoate on metabolic parameters, urinary symptoms, bone mineral density, and sexual function in men with late-onset hypogonadism. J. Sex. Med. 2016. 13(8). 1199-211. doi: 10.1016/j.jsxm.2016.06.003. 
  50. Yassin A.A., Nettleship J., Almehmadi Y., Salman M., Saad F. Effects of continuous long-term testosterone therapy (TTh) on anthropometric, endocrine and metabolic parameters for up to 10 years in 115 hypogonadal elderly men: real-life experience from an observational registry study. Andrologia. 2016. 48(7). 793-9. doi: 10.1111/and.12514. 
  51. Cai X., Tian Y., Wu T., Cao C.X., Li H., Wang K.-J. Metabolic effects of testosterone replacement therapy on hypogonadal men with type 2 diabetes mellitus: a systematic review and meta-analysis of randomised controlled trials. Asian J. Androl. 2014. 16(1). 146-152. doi: 10.4103/1008-682X.122346.
  52. Corona G., Monami M., Rastrelli G., Aversa A., Tishova Y., Saad F. et al. Testosterone and metabolic syndrome: a meta-analysis study. J. Sex. Med. 2011. 8(1). 272-83. doi: 10.1111/j.1743-6109.2010.01991.x. 
  53. Haddad R.M., Kennedy C.C., Caples S.M., Tracz M.J., Boloña E.R., Sideras K. et al. Testosterone and cardiovascular risk in men: a systematic review and meta-analysis of randomized placebo-controlled trials. Mayo Clin. Proc. 2007. 82(1). 29-39. doi: 10.4065/82.1.29. 
  54. Fernández-Balsells M.M., Murad M.H., Lane M., Lampropulos J.F., Albuquerque F., Mullan R.J. et al. Clinical review 1: Adverse effects of testosterone therapy in adult men: a systematic review and meta-analysis. J. Clin. Endocrinol. Metab. 2010. 95(6). 2560-75. doi: 10.1210/jc.2009-2575. 
  55. Heider A., Jassin A., Doros G., Saad F. Effects of long-term testosterone therapy on patients with “diabesity“: results of observatonal studies of pooled analyses in obese hypogonadal men with type 2 diabetes. Int. J. Endocrinol. 2014. 2014. doi: https://doi.org/10.1155/2014/683515.
  56. Magnussen L.V., Glintborg D., Hermann P., Hougaard D.M., Højlund K., Andersen M. Effect of testosterone on insulin sensitivity, oxidative metabolism and body composition in aging men with type 2 diabetes on metformin monotherapy. Diabetes Obes. Metab. 2016. 18(10). 980-9. doi: 10.1111/dom.12701. 
  57. Dhindsa S., Ghanim H., Batra M., Kuhadiya N.D., Abuaysheh S., Sandhu S. et al. Insulin resistance and inflammation in hypogonadotropic hypogonadism and their reduction after testosterone replacement in men with type 2 diabetes. Diabetes Care. 2016. 39(1). 82-91. doi: 10.2337/dc15-1518.
  58. Pal M., Gupta S. Testosterone supplementation improves glucose homeostasis despite increasing hepatic insulin resistance in male mouse model of type 2 diabetes mellitus. Nutr. Diabetes. 2016. 6(12). e236. doi: 10.1038/nutd.2016.45.
  59. Gianatti E.J., Dupuis Ph., Hoermann R., Strauss B.J., Wentworth J.M., Zajac J.D., Grossmann M. Effect of testosterone treatment on glucose metabolism in men with type 2 diabetes: a randomized controlled trial. Diabetes Care. 2014. 37(8). 2098-107. doi: 10.2337/dc13-2845. 
  60. Malkin C.J., Pugh P.J., West J.N., van Beek E.J., Jones T.H., Channer K.S. Testosterone therapy in men with moderate severity heart failure: a double-blind randomized placebo controlled trial. Eur. Heart J. 2006. 27(1). 57-64. doi: 10.1093/eurheartj/ehi443. 
  61. Caminiti G., Volterrani M., Iellamo F., Marazzi G., Massaro R., Miceli M. et al. Effect of long-acting testosterone treatment on functional exercise capacity, skeletal muscle performance, insulin resistance, and baroreflex sensitivity in elderly patients with chronic heart failure a double-blind, placebo-controlled, randomized study. J. Am. Coll. Cardiol. 2009. 54(10). 919-27. doi: 10.1016/j.jacc.2009.04.078. 
  62. Muraleedharan V., Marsh H., Kapoor D., Channer K.S., Jones T.H. Testosterone deficiency is associated with increased risk of mortality and testosterone replacement improves survival in men with type 2 diabetes. Eur. J. Endocrinol. 2013. 169(6). 725-33. doi: 10.1530/EJE-13-0321. 
  63. Baillargeon J., Urban R.J., Kuo Y.F., Ottenbacher K.J., Raji M.A., Du F. et al. Risk of myocardial infarction in older men receiving testosterone therapy. Ann. Pharmacother. 2014. 48(9). 1138-44. doi: 10.1177/1060028014539918. 
  64. Shores M.M., Smith N.L., Forsberg C.W., Anawalt B.D., Matsumoto A.M. Testosterone treatment and mortality in men with low testosterone levels. J. Clin. Endocrinol. Metab. 2012. 97(6). 2050-8. doi: 10.1210/jc.2011-2591. 
  65. Wu F.C. Caveat emptor: does testosterone treatment reduce mortality in men? J. Clin. Endocrinol. Metab. 2012. 97(6). 1884-6. doi: 10.1210/jc.2012-1977. 
  66. Anderson J.L., May H.T., Lappé D.L., Bair T., Le V., Carlquist J.F., Muhlestein J.B. Impact of testosterone replacement therapy on myocardial infarction, stroke, and death in men with low testosterone concentrations in an integrated health care system. Am. J. Cardiol. 2016. 117(5). 794-9. doi: 10.1016/j.amjcard.2015.11.063. 
  67. Sharma R., Oni O.A., Gupta K., Chen G., Sharma M., Dawn B. et al. Normalization of testosterone level is associated with reduced incidence of myocardial infarction and mortality in men. Eur. Heart J. 2015. 36(40). 2706-15. doi: 10.1093/eurheartj/ehv346. 
  68. Pantalone K.M., George J., Ji X., Kattan M.W., Milinovich A., Bauman J.M. et al. Testosterone replacement therapy and the risk of adverse cardiovascular outcomes and mortality. Basic Clin. Androl. 2019. 29. 5. doi: 10.1186/s12610-019-0085-7. 
  69. Saboor Aftab S.A., Kumar S., Barber T.M. The role of obesity and type 2 diabetes mellitus in the development of male obesity-associated secondary hypogonadism. Clin. Endocrinol. (Oxf). 2013. 78(3). 330-7. doi: 10.1111/cen.12092.

Similar articles

Aspects of testosterone replacement therapy in men with type 2 diabetes mellitus and testosterone deficiency
Authors: Лучицький В.Є., Тронько М.Д., Лучицький Є.В.
ДУ «Інститут ендокринології та обміну речовин ім. В.П. Комісаренка НАМН України», м. Київ, Україн

International journal of endocrinology Том 15, №2, 2019
Date: 2019.05.30
Categories: Endocrinology
Sections: Clinical researches
Proinflammatory lymphokine and hormone levels in men with type 2 diabetes mellitus
Authors: Лучицький В.Є.
ДУ «Інститут ендокринології та обміну речовин ім. В.П. Комісаренка НАМН України», м. Київ, Україна

International journal of endocrinology Том 15, №1, 2019
Date: 2019.04.10
Categories: Endocrinology
Sections: Clinical researches
Influence of hypothyroidism in men on androgenic function
Authors: Крицький Т.І.
Тернопільський державний медичний університет імені І.Я. Горбачевського, м. Тернопіль, Україна

International journal of endocrinology Том 14, №8, 2018
Date: 2019.02.11
Categories: Endocrinology
Sections: Clinical researches
Male hypogonadism (part 2)
Authors: Лучицький Є.В.(1, 2), Лучицький В.Є.(1), Тронько М.Д.(1, 2)
(1) — ДУ «Інститут ендокринології та обміну речовин ім. В.П. Комісаренка НАМН України», м. Київ, Україна
(2) — Національна академія післядипломної освіти імені П.Л. Шупика, м. Київ, Україна

International journal of endocrinology Том 13, №5, 2017
Date: 2017.09.28
Categories: Endocrinology
Sections: Specialist manual

Back to issue