Інформація призначена тільки для фахівців сфери охорони здоров'я, осіб,
які мають вищу або середню спеціальну медичну освіту.

Підтвердіть, що Ви є фахівцем у сфері охорони здоров'я.









International journal of endocrinology Том 16, №8, 2020

Back to issue

Gut microbiota composition changes associated with obesity: new lights from metagenomic analysis

Authors: N.M. Kobyliak(1), Ludovico Abenavoli(2), G.P. Pavlenko(3), Yu.I. Komisarenko(1)
(1) — Bogomolets National Medical University, Kyiv, Ukraine
(2) — University “Magna Graecia”, Germaneto, Italy
(3) — Kyiv City Clinical Endocrinology Center, Kyiv, Ukraine

Categories: Endocrinology

Sections: Specialist manual

print version


Summary

Поширеність ожиріння зросла більше ніж удвічі з 1980 по 2014 р. Найчастішою причиною його розвитку є дисбаланс між споживанням та витратами енергії. Цей складний процес обумовлений генетичною схильністю, факторами навколишнього середовища та способом життя. Мікробіота кишечника є частиною складної мережі. У численних дослідженнях показано, що мікробіота кишечника впливає на метаболізм організму і відіграє важливу роль у різних процесах в організмі. Основу мікробіоти кишечника становлять бактерії, що належать до грампозитивного філотипу Firmicutes і грамнегативного Bacteroidetes. У дослідженнях за участю людей і тварин виявлено збільшення співвідношення Firmicutes/Bacteroidetes у кишечнику пацієнтів з ожирінням і при дотриманні дієти з високим умістом жиру. Штами, що належать до родів Lactobacillus та Bifidobacterium, зазвичай використовуються як пробіотики та є найбільш вивченими для лікування та профілактики ожиріння. Більше того, серед бактерій було виявлено декілька потенційних кандидатів, таких як Akkermansia muciniphila, Faecalibacterium prausnitzii, Prevotella copri, Roseburia та Ruminococcus, і з’ясовано нові механізми дії, що обумовлюють їх позитивні ефекти при ожирінні. Отже, мікробіота кишечника набуває значного дослідницького інтересу щодо ожиріння та пов’язаних із ним метаболічних розладів, дозволяє краще зрозуміти етіологію ожиріння та розробити потенційні нові методи його профілактики та лікування. Однак традиційні методи культивування на поживних середовищах дуже обмежені щодо ідентифікації мікробів. При застосуванні молекулярно-біологічних технологій, особливо метагеномного секвенування нового покоління, було досягнуто значного прогресу у вивченні мікробіому кишечника людини.

Распространенность ожирения возросла более чем вдвое с 1980 по 2014 г. Наиболее частой причиной его развития является дисбаланс между потреблением и расходом энергии. Этот сложный процесс обусловлен генетической предрасположенностью, факторами окружающей среды и образом жизни. Микробиота кишечника является частью сложной сети. В многочисленных исследованиях было показано, что микробиота кишечника влияет на метаболизм и играет важную роль в различных процессах в организме. Основу микробиоты кишечника составляют бактерии, относящиеся к грамположительному филотипу Firmicutes и грамотрицательному Bacteroidetes. В исследованиях с участием людей и животных обнаружено увеличение соотношения Firmicutes/Bacteroidetes в кишечнике пациентов с ожирением и при соблюдении диеты с высоким содержанием жира. Штаммы, принадлежащие к родам Lactobacillus и Bifidobacterium, обычно используются как пробиотики и являются наиболее изученными для лечения и профилактики ожирения. Более того, среди бактерий было обнаружено несколько потенциальных кандидатов, таких как Akkermansia muciniphila, Faecalibacterium prausnitzii, Prevotella copri, Roseburia и Ruminococcus, и выяснены новые механизмы действия, обусловливающие их положительные эффекты при ожирении. Итак, микробиота кишечника представляет весомый исследовательский интерес в отношении ожирения и связанных с ним метаболических расстройств, позволяет лучше понять этиологию ожирения и разработать потенциальные новые методы его профилактики и лечения. Однако традиционные методы культивирования на питательных средах очень ограничены в отношении идентификации микробов. При использовании молекулярно-биологических технологий, особенно метагеномного секвенирования нового поколения, был достигнут значительный прогресс в изучении кишечного микробиома человека.

The worldwide prevalence of obesity more than doubled between 1980 and 2014. The most frequent cause, which leads to the obesity development, is an imbalance between energy intake and expenditure. In this complex process, genetic susceptibility, environmental and lifestyle factors are involved. The gut microbiota is a part of a complex network. Numerous studies have shown that the gut microbiota interacts with the host metabolism and plays an important role in various processes. The core gut microbial profile mainly embodies bacteria, belonging to the Gram-positive Firmicutes and the Gram-negative Bacteroidetes. An increase in gut Firmicutes/Bacteroidetes ratio is detected in obese patients and during high-fat diet consumption in human and animal stu­dies. Strains belonging to the genera Lactobacillus and Bifidobacterium are commonly used as probiotics and are most studied for the treatment and prevention of obesity-associated disorders. Moreover, several potential bacterial candidates, such as Akkermansia muciniphila, Faecalibacterium prausnitzii, Prevotella copri, Roseburia or Ruminococcus, have been identified and novel mechanisms of action intervening their positive effects for obesity have been elucidated. Consequently, the gut microbiota is gaining significant research interest in relation to obesity and associated metabolic disorders in an attempt to better understand the etiology of obesity and potentially new methods of its prevention and treatment. However, traditional culture methods are very limited for identifying microbes. With the application of molecular biologic technologies, especially metagenomic next-generation sequen­cing, progress has been made in the study of the human intestinal microbiome.


Keywords

Akkermansia muciniphila; Faecalibacterium prausnitzii; мікробіота кишечника; інсулінорезистентність; метагеноміка; ожиріння; Roseburia; Ruminococcus; Prevotella copri; пробіотики; огляд

Akkermansia muciniphila; Faecalibacterium prausnitzii; микробиота кишечника; инсулинорезистентность; метагеномика; ожирение; Roseburia; Ruminococcus; Prevotella copri; пробиотики; обзор

Akkermansia muciniphila; Faecalibacterium prausnitzii; gut microbiota; insulin resistance; metagenomics; obesity; Roseburia; Ruminococcus; Prevotella copri; probiotics; review


For the full article you need to subscribe to the magazine.


Bibliography

  1. Wang Y., Beydoun M.A., Min J., Xue H., Kaminsky L.A., Cheskin L.J. Has the prevalence of overweight, obesity and central obesity levelled off in the United States? Trends, patterns, disparities, and future projections for the obesity epidemic. Int. J. Epidemiol. 2020; 49(3): 810-823. doi: 10.1093/ije/dyz273.
  2. Lim Y.M., Song S., Song W.O. Prevalence and determinants of overweight and obesity in children and adolescents from migrant and seasonal farmworker families in the United States: a systematic review and qualitative assessment. Nutrients. 2017; 9(3): 188. doi: 10.3390/nu9030188.
  3. WHO. Obesity n.d. https://www.who.int/topics/obesity/en/ (accessed June 13, 2020).
  4. Jiang J., Ahn J., Huang W.Y., Hayes R.B. Association of obesity with cardiovascular disease mortality in the PLCO trial. Preventive Medicine. 2013; 57: 60-4. doi: 10.1016/j.ypmed.2013.04.014.
  5. Phillips C.M. Metabolically healthy obesity: definitions, determinants and clinical implications. Reviews in Endocrine and Metabolic Disorders. 2013; 14: 219-27. doi: 10.1007/s11154-013-9252-x.
  6. Jung D.H., Kim J.Y., Kim J.K., Koh S.B., Park J.K., Ahn S.V. Relative contribution of obesity and serum adiponectin to the development of hypertension. Diabetes Research and Clinical Practice. 2014; 103: 51-6. doi: 10.1016/j.diabres.2013.09.018.
  7. Aludwan M., Kobyliak N., Abenavoli L., Kononenko L., Shuliarenko L., Kyriienko D. et al. Hepatic steatosis indices as predictors of vitamin D3 deficiency in patients with NAFLD associated with type 2 diabetes. Clinical Diabetology. 2020; 9: 313-20. doi: 10.5603/DK.2020.0036.
  8. Polyzos S.A., Kountouras J., Mantzoros C.S. Obesity and nonalcoholic fatty liver disease: from pathophysiology to therapeutics. Metabolism. 2019; 92: 82-97. doi: 10.1016/j.metabol.2018.11.014.
  9. Eslami M., Sadrifar S., Karbalaei M., Keikha M., Kobyliak N.M., Yousefi B. Importance of the microbiota inhibitory mechanism on the Warburg effect in colorectal cancer cells. Journal of Gastrointestinal Cancer. 2020; 51: 738-47. doi: 10.1007/s12029-019-00329-3.
  10. Karimi K., Lindgren T.H., Koch C.A., Brodell R.T. Obesity as a risk factor for malignant melanoma and non-melanoma skin cancer. Reviews in Endocrine and Metabolic Disorders. 2016; 17: 389-403. doi: 10.1007/s11154-016-9393-9.
  11. Al-Goblan A.S., Al-Alfi M.A., Khan M.Z. Mechanism linking diabetes mellitus and obesity. Diabetes, Metabolic Syndrome and Obesity: Targets and Therapy. 2014; 7: 587-91. doi: 10.2147/DMSO.S67400.
  12. Classification and diagnosis of diabetes: standards of medical care in diabetes — 2019. Diabetes Care. 2019; 42: S13-28. doi: 10.2337/dc19-S002.
  13. Eslami M., Bahar A., Hemati M., Rasouli Nejad Z., Mehranfar F., Karami S. et al. Dietary pattern, colonic microbiota and immunometabolism interaction: new frontiers for diabetes mellitus and related disorders. Diabetic Medicine. 2020: e14415. doi: 10.1111/dme.14415.
  14. Divella R., Mazzocca A., Daniele A., Sabbà C., Paradiso A. Obesity, nonalcoholic fatty liver disease and adipocytokines network in promotion of cancer. Int. J. Biol. Sci. 2019; 15(3): 610-616. doi: 10.7150/ijbs.29599.
  15. Kobyliak N., Falalyeyeva T., Tsyryuk O., Eslami M., Kyriienko D., Beregova T. et al. New insights on strain-specific impacts of probiotics on insulin resistance: evidence from animal study. Journal of Diabetes and Metabolic Disorders 2020; 19: 289-96. doi: 10.1007/s40200-020-00506-3.
  16. Abenavoli L., Scarpellini E., Colica C., Boccuto L., Salehi B., Sharifi-Rad J. et al. Gut microbiota and obesity: a role for probiotics. Nutrients. 2019; 11. doi: 10.3390/nu11112690.
  17. Peterson J., Garges S., Giovanni M., McInnes P., Wang L., Schloss J.A. et al. The NIH Human Microbiome Project. Genome Research. 2009; 19: 2317-23. doi: 10.1101/gr.096651.109.
  18. Qin J., Li R., Raes J., Arumugam M., Burgdorf K.S., Manichanh C. et al. A human gut microbial gene catalogue established by metagenomic sequencing. Nature. 2010; 464: 59-65. doi: 10.1038/nature08821.
  19. Utzschneider K.M., Kratz M., Damman C.J., Hullarg M. Mechanisms linking the gut microbiome and glucose metabolism. The Journal of Clinical Endocrinology and Metabolism. 2016; 101: 1445-54. doi: 10.1210/jc.2015-4251.
  20. Sarwar R., Pierce N., Koppe S. Obesity and nonalcoholic fatty liver disease: current perspectives. Diabetes Metab. Syndr. Obes. 2018; 11: 533-542. doi: 10.2147/DMSO.S146339.
  21. Patell R., Dosi R., Joshi H., Sheth S., Shah P., Jasdanwala S. Non-alcoholic fatty liver disease (NAFLD) in obesity. J. Clin. Diagn. Res. 2014; 8(1): 62-6. doi: 10.7860/JCDR/2014/6691.3953.
  22. Eslami M., Bahar A., Keikha M., Karbalaei M., Kobyliak N.M., Yousefi B. Probiotics function and modulation of the immune system in allergic diseases. Allergologia et Immunopathologia. 2020; 48: 771-88. doi: 10.1016/j.aller.2020.04.005.
  23. Grigorescu I., Dumitrascu D.L. Implication of gut microbiota in diabetes mellitus and obesity. Acta Endocrinologica. 2016; 12: 206-14. doi: 10.4183/aeb.2016.206.
  24. Tremaroli V., Bäckhed F. Functional interactions between the gut microbiota and host metabolism. Nature. 2012; 489: 242-9. doi: 10.1038/nature11552.
  25. Watanabe M., Houten S.M., Mataki C., Christoffolete M.A., Kim B.W., Sato H. et al. Bile acids induce energy expenditure by promoting intracellular thyroid hormone activation. Nature. 2006; 439: 484-9. doi: 10.1038/nature04330.
  26. Tan J., McKenzie C., Potamitis M., Thorburn A.N., Mackay C.R., Macia L. The role of short-chain fatty acids in health and disease. Advances in Immunology 2014; 121: 91-119. doi: 10.1016/B978-0-12-800100-4.00003-9.
  27. Belizário J.E., Faintuch J., Garay-Malpartida M. New frontiers for treatment of metabolic diseases. Mediators of Inflammation. 2018; 2018: 2037838. doi: 10.1155/2018/2037838.
  28. Meijer K., De Vos P., Priebe M.G. Butyrate and other short-chain fatty acids as modulators of immunity: what relevance for health? Current Opinion in Clinical Nutrition and Metabolic Care. 2010; 13: 715-21. doi: 10.1097/MCO.0b013e32833eebe5.
  29. Kim M.H., Kang S.G., Park J.H., Yanagisawa M., Kim C.H. Short-chain fatty acids activate GPR41 and GPR43 on intestinal epithelial cells to promote inflammatory responses in mice. Gastroenterology. 2013; 145: 396-406. doi: 10.1053/j.gastro.2013.04.056.
  30. Kimura I., Ozawa K., Inoue D., Imamura T., Kimura K., Maeda T. et al. The gut microbiota suppresses insulin-mediated fat accumulation via the short-chain fatty acid receptor GPR43. Nature Communications. 2013; 4: 1829. doi: 10.1038/ncomms2852.
  31. Bäckhed F., Ding H., Wang T., Hooper L.V., Gou Y.K., Nagy A. et al. The gut microbiota as an environmental factor that regulates fat storage. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 2004; 101: 15718-23. doi: 10.1073/pnas.0407076101.
  32. Eckburg P.B. Diversity of the human intestinal microbial flora. Science. 2005; 308: 1635-8. doi: 10.1126/science.1110591.
  33. Nash A.K., Auchtung T.A., Wong M.C., Smith D.P., Gesell J.R., Ross M.C. et al. The gut mycobiome of the Human Microbiome Project healthy cohort. Microbiome. 2017; 5: 153. doi: 10.1186/s40168-017-0373-4.
  34. Pedersen R., Ingerslev H.-C., Sturek M., Alloosh M., Cirera S., Christoffersen B.Ø. et al. Characterisation of gut microbiota in Ossabaw and Göttingen minipigs as models of obesity and metabolic syndrome. PLoS ONE. 2013; 8: e56612. doi: 10.1371/journal.pone.0056612.
  35. Hansen A.K., Hansen C.H.F., Krych L., Nielsen D.S. Impact of the gut microbiota on rodent models of human disease. World Journal of Gastroenterology. 2014; 20: 17727-36. doi: 10.3748/wjg.v20.i47.17727.
  36. Cani P.D., de Vos W.M. Next-generation beneficial microbes: the case of Akkermansia muciniphila. Frontiers in Microbiology. 2017; 8: 1765. doi: 10.3389/fmicb.2017.01765.
  37. Godoy-Matos A.F., Silva Júnior W.S., Valerio C.M. NAFLD as a continuum: from obesity to metabolic syndrome and diabetes. Diabetol. Metab. Syndr. 2020; 12: 60. doi: 10.1186/s13098-020-00570-y.
  38. Brunner K.T., Henneberg C.J., Wilechansky R.M., Long M.T. Nonalcoholic fatty liver disease and obesity treatment. Curr. Obes. Rep. 2019; 8(3): 220-228. doi: 10.1007/s13679-019-00345-1.
  39. Cerdó T., García-Santos J., Bermúdez M.G., Campoy C. The role of probiotics and prebiotics in the prevention and treatment of obesity. Nutrients. 2019; 11: 635. doi: 10.3390/nu11030635.
  40. Luoto R., Kalliomäki M., Laitinen K., Isolauri E. The impact of perinatal probiotic intervention on the development of overweight and obesity: follow-up study from birth to 10 years. International Journal of Obesity. 2010; 34: 1531-7. doi: 10.1038/ijo.2010.50.
  41. Fabbrini E., Sullivan S., Klein S. Obesity and nonalcoholic fatty liver disease: biochemical, metabolic, and clinical implications. Hepatology. 2010; 51(2): 679-89. doi: 10.1002/hep.23280.
  42. Duncan S.H., Lobley G.E., Holtrop G., Ince J., Johnstone A.M., Louis P. et al. Human colonic microbiota associated with diet, obesity and weight loss. International Journal of Obesity. 2008; 32: 1720-4. doi: 10.1038/ijo.2008.155.
  43. Kalliomäki M., Carmen Collado M., Salminen S., Isolauri E. Early differences in fecal microbiota composition in children may predict overweight. The American Journal of Clinical Nutrition. 2008; 87: 534-8. doi: 10.1093/ajcn/87.3.534.
  44. Ottman N., Geerlings S.Y., Aalvink S., de Vos W.M., Belzer C. Action and function of Akkermansia muciniphila in microbiome ecology, health and disease. Best Practice and Research: Clinical Gastroenterology. 2017; 31: 637-42. doi: 10.1016/j.bpg.2017.10.001.
  45. Macchione I.G., Lopetuso L.R., Ianiro G., Napol M., Gibiino G., Rizzatt G. et al. Akkermansia muciniphila: key player in metabolic and gastrointestinal disorders. European Review for Medical and Pharmacological Sciences. 2019; 23: 8075-83. doi: 10.26355/eurrev_201909_19024.
  46. Lukovac S., Belzer C., Pellis L., Keijser B.J., de Vos W.M., Montijn R.C. et al. Differential modulation by Akkermansia muciniphila and Faecalibacterium prausnitzii of host peripheral lipid metabolism and histone acetylation in mouse gut organoids. MBio. 2014; 5: e01438-14. doi: 10.1128/mBio.01438-14.
  47. Xu Y., Wang N., Tan H.Y., Li S., Zhang C., Feng Y. Function of Akkermansia muciniphila in obesity: interactions with lipid metabolism, immune response and gut systems. Frontiers in Microbiology. 2020; 11: 219. doi: 10.3389/fmicb.2020.00219.
  48. Wu F., Guo X., Zhang M., Ou Z., Wu D., Deng L. et al. An Akkermansia muciniphila subtype alleviates high-fat diet-induced metabolic disorders and inhibits the neurodegenerative process in mice. Anaerobe. 2020; 61: 102138. doi: 10.1016/j.anaerobe.2019.102138.
  49. Depommier C., Everard A., Druart C., Plovier H., Van Hul M., Vieira-Silva S. et al. Supplementation with Akkermansia muciniphila in overweight and obese human volunteers: a proof-of-concept exploratory study. Nature Medicine. 2019; 25: 1096-103. doi: 10.1038/s41591-019-0495-2.
  50. Kim S., Lee Y., Kim Y., Seo Y., Lee H., Ha J. et al. Akkermansia muciniphila prevents fatty liver disease, decreases serum triglycerides, and maintains gut homeostasis. Applied and Environmental Microbiology. 2020; 86: e03004-19. doi: 10.1128/AEM.03004-19.
  51. Wexler H.M. Bacteroides: the good, the bad, and the nitty-gritty. Clinical Microbiology Reviews. 2007; 20: 593-621. doi: 10.1128/CMR.00008-07.
  52. De Vadder F., Kovatcheva-Datchary P., Zitoun C., Duchampt A., Bäckhed F., Mithieux G. Microbiota-produced succinate improves glucose homeostasis via intestinal gluconeogenesis. Cell Metabolism. 2016; 24: 151-7. doi: 10.1016/j.cmet.2016.06.013.
  53. Mithieux G. Gut microbiota and host metabolism: what relationship. Neuroendocrinology. 2018; 106: 352-6. doi: 10.1159/000484526.
  54. Hamilton M.K., Boudry G., Lemay D.G., Raybould H.E. Changes in intestinal barrier function and gut microbiota in high-fat diet-fed rats are dynamic and region dependent. American Journal of Physiology — Gastrointestinal and Liver Physiology. 2015; 308: G840-51. doi: 10.1152/ajpgi.00029.2015.
  55. Schwimmer J.B., Johnson J.S., Angeles J.E., Behling C., Belt P.H., Borecki I. et al. Microbiome signatures associated with steatohepatitis and moderate to severe fibrosis in children with nonalcoholic fatty liver disease. Gastroenterology. 2019; 157: 1109-22. doi: 10.1053/j.gastro.2019.06.028.
  56. Péan N., Le Lay A., Brial F., Wasserscheid J., Rouch C., Vincent M. et al. Dominant gut Prevotella copri in gastrectomised non-obese diabetic Goto-Kakizaki rats improves glucose homeostasis through enhanced FXR signalling. Diabetologia. 2020; 63: 1223-35. doi: 10.1007/s00125-020-05122-7.
  57. Pedersen H.K., Gudmundsdottir V., Nielsen H.B., Hyotylainen T., Nielsen T., Jensen B.A.H. et al. Human gut microbes impact host serum metabolome and insulin sensitivity. Nature. 2016; 535: 376-81. doi: 10.1038/nature18646.
  58. Goodrich J.K., Waters J.L., Poole A.C., Sutter J.L., Koren O., Blekhman R. et al. Human genetics shape the gut microbiome. Cell. 2014; 159: 789-99. doi: 10.1016/j.cell.2014.09.053.
  59. Castaner O., Goday A., Park Y.-M., Lee S.-H., Magkos F., Shiow S.-A.T.E. et al. The gut microbiome profile in obesity: a systematic review. International Journal of Endocrinology. 2018; 2018: 1-9. doi: 10.1155/2018/4095789.
  60. Braga R.M., Dourado M.N., Araújo W.L. Microbial interactions: ecology in a molecular perspective. Brazilian Journal of Microbiology. 2016; 47: 86-98. doi: 10.1016/j.bjm.2016.10.005.
  61. Festi D., Schiumerini R., Eusebi L.H., Marasco G., Taddia M., Colecchia A. Gut microbiota and metabolic syndrome. World Journal of Gastroenterology. 2014; 20: 16079. doi: 10.3748/wjg.v20.i43.16079.
  62. Shivaji S. We are not alone: a case for the human microbiome in extra intestinal diseases. Gut Pathogens. 2017; 9: 13. doi: 10.1186/s13099-017-0163-3.
  63. Balamurugan R., George G., Kabeerdoss J., Hepsiba J., Chandragunasekaran A.M.S., Ramakrishna B.S. Quantitative differences in intestinal Faecalibacterium prausnitzii in obese Indian children. British Journal of Nutrition. 2010; 103: 335-8. doi: 10.1017/S0007114509992182.
  64. Feng J., Tang H., Li M., Pang X., Wang L., Zhang M. et al. The abundance of fecal Faecalibacterium prausnitzii in relation to obesity and gender in Chinese adults. Archives of Microbiology. 2014; 196: 73-7. doi: 10.1007/s00203-013-0942-2.
  65. Remely M., Tesar I., Hippe B., Gnauer S., Rust P., Haslberger A.G. Gut microbiota composition correlates with changes in body fat content due to weight loss. Beneficial Microbes. 2015; 6: 431-9. doi: 10.3920/BM2014.0104.
  66. Hippe B., Remely M., Aumueller E., Pointner A., Magnet U., Haslberger A.G. Faecalibacterium prausnitzii phylotypes in type two diabetic, obese, and lean control subjects. Beneficial Microbes. 2016; 7: 511-7. doi: 10.3920/BM2015.0075.
  67. Del Chierico F., Abbatini F., Russo A., Quagliariello A., Reddel S., Capoccia D. et al. Gut microbiota markers in obese adolescent and adult patients: age-dependent differential patterns. Frontiers in Microbiology. 2018; 9: 1210. doi: 10.3389/fmicb.2018.01210.
  68. Lin H., An Y., Tang H., Wang Y. Alterations of bile acids and gut microbiota in obesity induced by high fat diet in rat model. Journal of Agricultural and Food Chemistry. 2019; 67: 3624-32. doi: 10.1021/acs.jafc.9b00249.
  69. Nirmalkar K., Murugesan S., Pizano-Zárate M., Villalobos-Flores L., García-González C., Morales-Hernández R. et al. Gut microbiota and endothelial dysfunction markers in obese Mexican children and adolescents. Nutrients. 2018; 10: 2009. doi: 10.3390/nu10122009.
  70. Naderpoor N., Mousa A., Fernanda Gomez Arango L., Barrett H.L., Dekker Nitert M., de Courten B. Effect of vitamin D supplementation on faecal microbiota: a randomised clinical trial. Nutrients. 2019; 11: 2888. doi: 10.3390/nu11122888.
  71. Zeng Q., Li D., He Y., Li Y., Yang Z., Zhao X. et al. Discrepant gut microbiota markers for the classification of obesity-related metabolic abnormalities. Scientific Reports. 2019; 9: 13424. doi: 10.1038/s41598-019-49462-w.
  72. Tamanai-Shacoori Z., Smida I., Bousarghin L., Loreal O., Meuric V., Fong S.B. et al. Roseburia spp.: a marker of health? Future Microbiology. 2017; 12: 157-70. doi: 10.2217/fmb-2016-0130.

Back to issue