Інформація призначена тільки для фахівців сфери охорони здоров'я, осіб,
які мають вищу або середню спеціальну медичну освіту.

Підтвердіть, що Ви є фахівцем у сфері охорони здоров'я.

"Pain. Joints. Spine." 3 (23) 2016

Back to issue

Значение курения в развитии псориатического артрита и псориаза

Authors: Головач И.Ю.
Клиническая больница «Феофания» Государственного управления делами, г. Киев, Украина

Categories: Rheumatology, Traumatology and orthopedics

Sections: Specialist manual

print version


Summary

У статті наведені нові дані щодо зв’язку куріння з розвитком псоріазу та псоріатичного артриту. Встановлено, що куріння погіршує тяжкість перебігу та прогноз псоріазу, а також те, що пацієнти, які курять, є менш чутливими до терапії. Патогенетичні зв’язки вказують, що куріння індукує окисні ушкодження, сприяє запальним змінам, а також підвищує експресію генів, пов’язаних із псоріазом. Крім того, нікотин зв’язує ацетилхолінові рецептори на дендритних клітинах, макрофагах, ендотеліальних клітинах і кератиноцитах. Це призводить до запалення і Th1-імунної стимуляції клітин, а потім — ​до вираженої міграції лейкоцитів у шкіру внаслідок підвищеної експресії молекул міжклітинної адгезії‑1 і молекул судинної адгезії‑1 на ендотеліоцитах, до підвищеного ангіогенезу і безконтрольної проліферації кератиноцитів. Надано інформацію щодо генетичної схильності до розвитку псоріазу та артриту, а також ролі куріння в модифікації генетичних факторів. Куріння обумовлює своєрідну метаболічну і генетичну коморбідність при псоріазі та псоріатичному артриті, що визначає частоту загострень, тяжкість перебігу, а також розвиток ускладнень. У даний час лікарі можуть запобігти виникненню або загостренню пов’язаних із курінням хвороб, таких як, наприклад, псоріаз і псоріатичний артрит, стимулюючи своїх пацієнтів відмовитись від куріння.

В статье представлены новые данные о связи курения с развитием псориаза и псориатического артрита. Установлено, что курение ухудшает тяжесть течения и прогноз псориаза, а также то, что пациенты, которые курят, менее чувствительны к проводимой терапии. Патогенетические связи указывают, что курение индуцирует окислительные повреждения, способствует воспалительным изменениям, а также повышает экспрессию генов, связанных с псориазом. Кроме того, никотин связывает ацетилхолиновые рецепторы на дендритных клетках, макрофагах, эндотелиальных клетках и кератиноцитах. Это приводит к воспалению и Th1-иммунной стимуляции клеток, а в дальнейшем — ​к выраженной миграции лейкоцитов в кожу вследствие повышенной экспрессии молекул межклеточной адгезии‑1 и молекул сосудистой адгезии‑1 на эндотелиоцитах, к повышенному ангиогенезу и бесконтрольной пролиферации кератиноцитов. Предоставлена информация о генетической склонности к развитию псориаза и артрита, а также о роли курения в модификации генетических факторов. Курение обусловливает своеобразную метаболическую и генетическую коморбидность при псориазе и псориатическом артрите, определяющую частоту обострений, тяжесть течения, а также развитие осложнений. В настоящее время врачи могут предотвратить возникновение или обострение связанных с курением болезней, таких как, например, псориаз и псориатический артрит, стимулируя своих пациентов отказаться от курения.

The paper covers the new data on smoking effects on the development of psoriasis and psoriatic arthritis. It was found that smoking aggravates the severity of psoriasis, worsens the prognosis, and makes the smoking patients less sensitive to treatment. Pathogenic links indicate that smoke induces oxidative damage, promotes inflammatory chan­ges and increases the expression of genes associated with psoriasis. In addition, nicotine binds acetylcholine receptors on dendritic cells, macrophages, endothelial cells, and keratinocytes. This leads to inflammation and immune stimulation of Th1-cells and later severe leukocyte migration to skin due to the increased expression of intercellular adhesion molecule‑1 and vascular adhesion molecule‑1 on endothelial cells; to the increased angiogenesis and uncontrolled keratinocyte proli­feration as well. Information about the genetic predisposition to the development of arthritis and psoriasis, and the role of smoking in the modification of genetic factors is provi­ded. Smoking causes a specific metabolic and genetic psoriasis and psoriatic arthritis comorbidity, which determines the frequency of diseases flare, its severity and complications. Currently, physicians can prevent exacerbation of smoking-related di­seases such as psoriasis and psoriatic arthritis by persuading their patients to quit smoking.


Keywords

псоріатичний артрит; псоріаз; куріння; генетичні чинники; екологічні чинники; механізми розвитку; оксидативний стрес

псориатический артрит; псориаз; курение; генетические факторы; экологические факторы; механизмы развития; оксидативный стресс

psoriatic arthritis; psoriasis; smoking; genetic factors; environmental factors; mechanisms of development; oxidative stress

Статья опубликована на с. 42-48

 

Хотя курение является признанным этиологическим фактором для многих заболеваний, связь между курением, псориазом и псориатическим артритом описана совсем недавно. В середине 1980-х годов норвежское перекрестное исследование продемонстрировало, что курящие мужчины имели повышенный риск развития псориаза [21]. Последующее когортное исследование в США показало, что среди женщин с впервые установленным диагнозом псориаза значительно больше было курящих, чем в общей популяции. Тем не менее среди мужчин с псориазом значительно большего распространения курения не было установлено [4]. Крупное итальянское исследование «случай — ​контроль» при изучении случаев заболевания псориазом обнаружило значительное дозозависимое соотношение между количеством выкуриваемых в сутки сигарет и развитием псориаза, особенно у женщин. Риск развития псориаза постепенно уменьшается с увеличением времени после отказа от курения, но этот период может длиться 10–20 лет [28]. Эти данные подкрепляются результатами проспективного исследования Nurses’ Health Study II, длившегося 14 лет, в котором приняли участие в общей сложности 94 874 женщины [36]. За время наблюдения было выявлено 157 случаев псориатического артрита (ПсА). Выявлена ассоциация курения с его развитием. По сравнению с некурящими женщинами у курильщиц риск ПсА составлял 3,13 (2,08–4,71; p < 0,05), у женщин, куривших в прошлом, — 1,54 (1,06–2,24; p < 0,05). Риск заболевания ПсА равномерно увеличивается с каждым годом курения (p < 0,0001). Повышенный риск развития ПсА был связан с наличием у женщин других отягощающих факторов, например, кожной формы псориаза. У курящих женщин ПсА протекал в более тяжелой форме. Как и ожидалось, избыточный риск развития псориаза снижался до минимального через 20 лет после прекращения курения [23].

Еще одно обсервационное исследование проанализировало связь между курением и возникновением псориаза у 185 836 участников из когорты пожилых женщин (Nurses’ Health Study, 1996–2008), когорты молодых женщин (Nurses’ Health Study II, 1991–2005), а также когорты мужчин (Health Professionals’ Follow-up Study, 1986–2006) [24]. Авторы выделили в общей сложности 2410 участников с псориазом. В сравнении с никогда не курившими участниками исследования курильщики в прошлом имели повышенный относительный риск развития псориаза 1,39 (95% доверительный интервал (ДИ) 1,27–1,52), а курильщики в данный момент — ​1,94 (95% ДИ 1,64–2,28). Для курящих 1–14 сигарет в сутки относительный риск возникновения псориаза составил 1,81 (95% ДИ 1,38–2,36), для тех, кто курил 15–24 сигарет/сутки, — 2,04 (95% ДИ 1,68–2,47), при курении 25 или более сигарет/сутки — ​2,29 (95% ДИ 1,74–3,01). Существовала тенденция к повышенному риску развития псориаза с увеличением пачек сигарет в год и продолжительности курения (р < 0,0001). Самым высоким был риск среди курильщиков в возрасте 65 лет и старше, со стажем курения более 30 лет и выкуриванием более 1 пачки сигарет в сутки [24].
Таким образом, проведенные исследования продемонстрировали, что курение ухудшает тяжесть течения и прогноз псориаза. Кроме того, установлено, что пациенты, которые курят, менее чувствительны к проводимой терапии [14, 18]. Одно из исследований указало, что при курении > 20 сигарет/сутки риск возникновения тяжелой формы псориаза в 2 раза выше, чем при выкуривании > 10 сигарет/сутки [14]. При исследовании пациентов мужского пола, страдающих псориазом, курение более 10 сигарет в сутки в значительной степени было связано с увеличением тяжести поражений конечностей [18]. Средний процент поражения кожи был выше у курильщиков, чем у некурящих [35]. S.P. Raychaudhuri и J. Gross (2000) также отметили, что 77 % некурящих пациентов с псориазом сообщили о ремиссии заболевания, в то время как лишь 8,7 % регулярных курильщиков указали на ремиссию [35].
Благодаря продолжительному изучению взаимосвязи курения и возникновения псориаза ученым удалось доказать: сигареты увеличивают риск развития этого дерматологического заболевания! Исследование длилось почти 20 лет и затронуло более 116 600 женщин, которые были обследованы и опрошены. В качестве точки отсчета принималось ежедневное выкуривание 20 сигарет на протяжении от 1 года. В итоге были сделаны следующие выводы: риск развития псориаза удваивается у женщин, которые выкуривали 20 сигарет в сутки в течение 20 лет. Если это продолжалось в течение 10 лет — ​риск возрастал на 2/3. При курении такой интенсивности на протяжении 5 и менее лет угроза возникновения псориаза увеличивается на 1/5. При этом даже после того как женщина отказалась от курения, повышенный риск сохраняется еще длительное время и полностью снижается только после 20 лет полного отказа от курения [36].
Таким образом, к определенному времени накопились значительные эпидемиологические данные о возможной взаимосвязи курения и псориаза, однако эти исследования не указывали на механизмы такой взаимосвязи.
Учитывая эпидемиологическую связь между псориазом и курением, а также доказательства того, что сигаретный дым вызывает системные окислительные повреждения, исследователи считают основным патогенетическим звеном, способствующим развитию псориаза и ПсА, именно окислительное повреждение [1, 39].
Окислительное повреждение относится к вредным эффектам, вызванным серией последовательных реакций, инициированных активными формами кислорода (АФК) или свободными радикалами. АФК инициируют реакции свободнорадикального окисления, в том числе перекисное окисление липидов (ПОЛ), приводящие к химической модификации и разрушению биомолекул [9]. Избыточная продукция АФК и/или нарушения нормального функционирования систем антиоксидантной защиты вызывают усиленное окислительное повреждение биомолекул, что приводит к развитию дисфункции клеток и тканей организма (окислительный стресс). Окислительное повреждение тканей играет ключевую роль в развитии многих заболеваний, таких как атеросклероз, ишемическая болезнь сердца, диабетические ангиопатии, нейродегенеративные и аутоиммунные заболевания, рак, катаракта и другие.
Хорошо известно, что сигаретный дым содержит свободные радикалы, инициирующие оксидативный стресс и воспаление [43]. Важную роль в развитии оксидативного стресса играет индуцируемая синтетаза оксида азота (iNOS), повышенная экспрессия и активность которой сопровождается образованием радикалов NO. Высокий уровень iNOS выявляется в легких и интиме сосудов курильщиков [1]. У хронических курильщиков в моче повышен уровень 8-гидрокси‑2′-деоксигуанозина — ​маркера окисления ДНК и 8-iso-PGF2 — ​продукта перекисного окисления липидов [37]. Уже двухнедельный отказ от курения сопровождается снижением уровня этих метаболитов — ​системных маркеров оксидативного стресса.
При отказе от курения нормализуется и эндотелиальная дисфункция — ​системное нарушение, являющееся следствием оксидативного повреждения сосудов. Оксидативный стресс индуцируется и непосредственно никотином, он инициирует перекисное окисление липидов, активацию iNOS, ингибирует эндогенные антиоксиданты. Однако прямое влияние никотина зависит от стадии дифференцировки клетки. Так, он оказывает нейротоксический эффект, активируя ПОЛ, лишь на зрелые нервные клетки (снижение числа клеток, угнетение их роста, жизнеспособности), в которых повышается число nAChR. В то же время в недифференцированных клетках он оказывает трофический эффект — ​активируется клеточный рост (пропорция общий белок/ДНК), повышается жизнеспособность [2].
При псориазе АФК могут выступать в качестве вторичных мессенджеров, вызывающих каскад клеточных эффектов [33]. АФК-чувствительные клеточные пути, играющие роль в патогенезе псориаза, включают митоген-активированную протеинкиназу (МАРК), ядерный фактор kB (NF-kB), Janus-киназу/сигнальный трансдуктор и активатор транскрипции (JAK-STAT) [8, 45]. Эти пути могут в конечном счете концентрироваться на NO, поскольку в дендритных клетках псориатических бляшек выявлен высокий уровень индуцируемого NO [25].
В лабораторных исследованиях S.E. Cheng и соавт. (2009) [8] продемонстрировано, что экстракт сигаретного дыма активизирует НАДФН-оксидазу, что приводит к фосфорилированию p42/44 МАРК, p38 МАРК и JAK. Эти реакции повышают ядерную транскрипцию NF-kB и активатор белок‑1, что, в свою очередь, вызывает экспрессию генов цитозольной фосфолипазы А2 (cPLA2). Цитозольная фосфолипаза А2, как известно, способствует запуску каскада арахидоновой кислоты и высвобождению провоспалительных простагландинов, концентрация которых значительно повышена у пациентов с псориазом (рис. 1). Окислительный стресс, вызванный сигаретным дымом, индуцирует снижение как внутриклеточного глутатиона, так и доступности NO и увеличение пероксинитрита. Все эти факторы являются активаторами NF-kB в лейкоцитах.
Гистологические признаки псориаза включают гиперпролиферацию кератиноцитов (акантоз), незрелых клеток рогового слоя (паракератоз), воспалительные инфильтраты субэпидермального слоя кожи, неоваскуляризацию. Эти фенотипические изменения связаны с активацией клеточных иммунных процессов и запуском каскада воспалительных реакций. Так, в ответ на действие патологических средовых факторов и различных триггеров происходит повреждение и активация макрофагов, естественных киллеров Т-клеток, дендритных клеток и кератиноцитов к производству цитокинов, таких как фактор некроза опухоли α (ФНО-α), интерферон α (ИФН-α), ИФН-γ, интерлейкины (ИЛ)-1β и ИЛ‑6, которые активируют миелоидные дендритные клетки, индуцируя секрецию ними ИЛ‑12 и ИЛ‑23. ИЛ‑12 вызывает дифференциацию Т-хелперов по типу Th1, которые затем выделяют медиаторы, включая ИФН-γ и ФНО-α, которые, в свою очередь, запускают цикл хронического воспаления [29]. Как в дальнейшем было доказано, курение способно активировать некоторые из этих иммунных процессов в клетке.
Никотин связывает никотиновые рецепторы ацетилхолина (nAChRs) на дендритных клетках, вызывая значительное увеличение секреции ИЛ‑12, экспрессию CD83, молекулы межклеточной адгезии‑1 (ICAM‑1), главного комплекса гистосовместимости класса II молекул HLA-DR и костимуляторных молекул CD8 и CD40. Никотинстимулированные дендритные клетки способствуют связыванию CD40 с лигандами (CD40L) и выработку ИЛ‑2 Т-лимфоцитами [31, 32]. ИЛ‑2 стимулирует активность и пролиферацию цитотоксических Т-клеток, натуральных киллеров, моноцитов, макрофагов и кроветворных стволовых клеток. ИЛ‑2 может индуцировать выработку ИФН-γ, ФНО-α, ИЛ‑6, гранулоцит-макрофагального колониестимулирующего фактора, а также более ИЛ‑2 [32]. CD40L избыточно экспрессируется в дебюте псориатических поражений. [31]. Следует отметить, что повышение экспрессии CD40L также предсказывает увеличение риска неблагоприятных сердечно-сосудистых осложнений, включая внезапную коронарную смерть [40]. Никотининдуцированные реакции и их роль в патогенезе псориаза представлены на рис. 2.
В дополнение к косвенной стимуляции с помощью ИЛ‑2 никотин напрямую стимулирует секрецию ИЛ‑1β и ФНО-α макрофагами, которые затем индуцируют экспрессию ICAM‑1 и сосудистых молекул клеточной адгезии‑1 на эндотелиальных клетках [41]. Это способствует адгезии лейкоцитов к стенке капилляров, что позволяет клеткам проникать в дерму с формированием воспалительных инфильтратов. Курение может выступать своеобразным экологическим триггером, вызывающим характерные иммунные изменения.
Кроме этого, получены данные, что курение вызывает патологический ангиогенез при псориазе. Известно, что кожные микрососудистые изменения предшествуют клинической картине псориаза и обеспечивают своеобразные «каналы» для воспалительной инфильтрации кожи [7]. Ключевым фактором патологического ангиогенеза выступает фактор роста эндотелия сосудов (vascular endothelial growth factor — ​VEGF) [7, 30]. Действительно, экспериментально подтверждено, что гиперэкспрессия VEGF у трансгенных мышей может вызывать не только характерные микрососудистые изменения, но и весь псориазоподобный фенотип [42]. У курящих мужчин сывороточный уровень VEGF значительно повышен по сравнению с некурящими [26], что указывает на стимуляцию патологического ангиогенеза продуктами курения. Другие эксперименты продемонстрировали также, что стимуляция никотиновых рецепторов (nAChRs) способствует формированию эндотелиальных клеток и росту капиллярной сети в той же степени, как и VEGF [19].
Хорошо известно, что патогенез псориаза включает многочисленные генетические факторы, в частности, регион большого комплекса гистосовместимости хромосомы 6p21, также известный как PSORS1 [3, 17]. Последние исследования показывают, что курение изменяет экспрессию нескольких генов, связанных с псориазом, в том числе гены HLA 6p21 [20, 22, 44].
Исследование, проведенное у китайского населения, позволило установить, что курильщики с аллелью HLA-C*06 имели повышенный риск псориаза, в то время как у Cw6-отрицательных курильщиков этот риск не был повышен. Был сделан вывод, что носительство HLA-C*06 плюс курение имеет значительно больший риск развития псориаза, чем аллель в одиночку, а также подтверждена гипотеза, что курение вызывает псориаз у генетически предрасположенных лиц [20]. Другое китайское исследование продемонстрировало, что риск развития псориаза был значительно выше у курильщиков с аллелью HLA-DQA1*0201, чем у некурящих, несущих аналогичную аллель. Однако, на удивление, дозозависимый эффект курения не был установлен: связь между курением и HLA-DQA1*0201 была сильнее у тех, которые выкуривают 1–14 сигарет в сутки, чем > 15 сигарет в сутки [44]. Одним из возможных объяснений этого является то, что у заядлых курильщиков чрезмерное прямое воздействие табачного дыма на течение псориаза, возможно, скрывает некоторые эффекты полиморфизма.
Таким образом, эпидемиологические данные свидетельствуют о наличии связи между курением и развитием псориаза. Патогенетические связи указывают, что курение индуцирует окислительные повреждения, способствует воспалительным изменениям, а также повышает экспрессию генов, связанных с псориазом (рис. 3). Необходимо указать на общность патологических реакций при псориазе и атерогенезе, которые активируются курением. Более глубокое понимание механизмов, посредством которых табачный дым может способствовать развитию псориаза и тяжести его течения, может привести к новым методам лечения. С учетом пересечения патогенетических механизмов развития псориаза и атеросклероза такие методы лечения могут также снизить повышенный риск сердечно-сосудистых заболеваний у пациентов с псориазом. В настоящее время врачи могут предотвратить возникновение или обострение связанных с курением болезней, таких как псориаз, стимулируя своих пациентов отказаться от курения.
Псориаз является фенотипически гетерогенным расстройством, и наше понимание его клинических изменений остается фрагментарным. ПсА, который представляет собой интересную загадку «болезни в болезни», добавляет сложности [27]. Эпидемиологические исследования ПсА представляют определенные трудности, потому что не так просто выделить факторы риска, характерные для фенотипа заболевания (артрит/спондилит/сакроилеит и псориаз) или одного из его компонентов.
ПсА, который развивается у 6–42 % больных с псориазом, также имеет значительный генетический базис [15]: он связан с многочисленными антигенами HLA, в том числе с HLA-Cw*0602, HLA-B27 и др., а также с несколькими генами вне главного комплекса гистосовместимости. На сегодня установлены следующие генотипические особенности ПсА: пациенты с HLA-Cw*0602 и HLA-DRB1*07 имеют, как правило, менее тяжелое течение артрита, у пациентов с HLA-B27 наблюдаются спондилоартрит и сакроилеит, у носителей HLA-B38 и HLA-B39 — ​периферический артрит [16]. Однако вызывает большой интерес выявление взаимосвязи между экологическими и генетическими факторами в развитии ПсА у пациентов с псориазом, а также определение роли курения в этой взаимосвязи. Гипотезируется, что именно экологические (внешнесредовые) триггеры могут играть большую роль в развитии ПсА.
Некоторые исследования продемонстрировали достаточно высокую распространенность развития ПсА, особенно у пациентов с умеренными и тяжелыми формами псориаза. Так, в исследовании L. Eder и соавт. (2011) [11] ежегодный показатель заболеваемости составил 1,87 (95% ДИ 0,71–3,03) случаев артрита на 100 больных псориазом. Одновременно сообщалось о том, что распространенность курения среди больных с ПсА была более низкой по сравнению с пациентами с псориазом без артрита. Есть несколько возможных биологических механизмов, лежащих в основе этого заключения. Во-первых, курение, как было ранее установлено, имеет защитный механизм при развитии язвенного колита — ​болезни, которая имеет ряд клинических и генетических сходств с ПсА [6]. Было высказано предположение, что снижение экспрессии ИЛ‑1β, ИЛ‑8 и изменение реакции Toll-подобных рецепторов к инфекционным агентам среди курильщиков может объяснить этот феномен. Другой механизм, который может объяснить защитный эффект курения, связан с феноменом активации никотиновых рецепторов. Никотин может активировать α7-никотиновые рецепторы ацетилхолина, который, в свою очередь, ингибирует внутриклеточные провоспалительные пути, связанные с развитием артрита [5]. Еще одно недавнее исследование указало, что развитие ПсА не было связано с полом, расой, возрастом начала псориаза, курением и потреблением алкоголя, но в значительной мере коррелирует с семейной историей ПсА (p < 0,001) и распространенностью кожных поражений (p = 0,05) [38].
Некоторые исследования проанализировали связь между курением и артритом у больных с псориазом [13]. Кроме того, взаимодействие между статусом курения и HLA-C*06 было идентифицировано как обратное: связь между курением и ПсА присутствовала только у пациентов, которые были HLA-C*06-отрицательными [11]. Было высказано предположение, что HLA-C*06 может изменить эффект от курения и обусловливать повышенный риск псориаза примерно в 11 раз в сравнении с некурящими без HLA-C*06 [20]. Также есть несколько исследований, посвященных изучению экологических факторов риска в развитии ПсА среди больных псориазом. Так, T.С. Rakkhit и соавт. (2007) [34] установили временную связь между псориазом, артритом и курением. Они сообщили, что время до развития ПсА уменьшается, если пациент курил до заболевания псориазом, и увеличивается в случае начала курения после того, как псориаз дебютировал.
В исследовании K.C. Duffin и соавт. (2009) [10] показано, что полиморфизм локусов ИЛ‑13/ИЛ‑4 может ассоциироваться с большим риском возникновения ПсА, при этом курении значительно повышает восприимчивость данного локуса к модификации. Так, полиморфизм генов ИЛ‑13 — ​rs1800925, rs20541 и rs848 на хромосоме 5q31 — ​повышает риск развития псориаза. Аллели rs1800925*T, rs20541* и rs848* оказались связанными с протекторным действием относительно развития ПсА; этот эффект был особо сильным при rs1800925*T. Однако курение существенно моделирует этот процесс и ликвидирует протекторный эффект. В данное время установлен риск развития ПсА у курящих и некурящих пациентов в связи полиморфизмом гена ИЛ‑13 [12]. По мнению некоторых исследователей, именно полиморфизм гена ИЛ‑13 может служить независимым генетическим маркером развития ПсА у пациентов с псориазом и может быть целью для будущих исследований.
Проведенные исследования указывают, что курение является важным средовым фактором риска развития псориаза и псориатического артрита [24]. Это имеет огромное значение для здравоохранения, поскольку позволяет добавить псориаз и ПсА к списку заболеваний, которые могут быть предотвращены или же существенно уменьшены путем отказа от курения. 

Bibliography

1. Зубаирова Л.Д., Зубаиров Д.М. Курение как фактор риска сердечно-сосудистых заболеваний // Казанский мед. журнал. — 2006. — № 87(5). — ​С. 369-374.

2. Abreu-Villaça Y., Seidler F.J., Qiao D., Slotkin T.A. Modeling the developmental neurotoxicity of nicotine in vitro: cell acquisition, growth and viability in PC12 cells // Brain. Res. Dev. Brain Res. — 2005. — № 154(2). — ​Р. 239-246.

3. Armstrong A.W., Armstrong E.J., Fuller E.N., Sockolov M.E., Voyles S.V. Smoking and Pathogenesis of Psoriasis. A Review of Oxidative, Inflammatory and Genetic Mechanisms // Br. J. Dermatol. — 2011. — № 165(6). — ​Р. 1162-1168.

4. Bell L.M., Sedlack R., Beard C.M. et al. Incidence of psoriasis in Rochester, Minn, 1980–1983 // Arch. Dermatol. — 1991. — № 127. — ​Р. 1184-1187.

5. Bencherif M., Lippiello P.M., Lucas R. et al. Alpha7 nicotinic receptors as novel therapeutic targets for inflammation-based diseases // Cell Mol. Life Sci. — 2011. — № 68. — ​Р. 931-949.

6. Calkins B.M. A meta-analysis of the role of smoking in inflammatory bowel disease // Dig. Dis. Sci. — 1989. — № 34. — ​Р. 1841-1854.

7. Campanati A., Goteri G., Simonetti O. et al. Angiogenesis in psoriatic skin and its modifications after administration of etanercept: videocapillaroscopic, histological and immunohistochemical evaluation // Int. J. Immunopathol. Pharmacol. — 2009. — № 22. — ​Р. 371-377.

8. Cheng S.E., Luo S.F., Jou M.J. et al. Cigarette smoke extract induces cytosolic phospholipase A2 expression via NADPH oxidase, MAPKs, AP‑1, and NF-kappaB in human tracheal smooth muscle cell // Free Radic. Biol. Med. — 2009. — № 46. — ​Р. 948-960.

9. Dröge W. Free radicals in the physiological control of cell function // Physiol. Rev. — 2002. — № 82(1). — ​Р. 47-95.

10. Duffin K.C., Freeny I.C., Schrodi S.J. et al. Association between IL13 Polymorphisms and Psoriatic Arthritis Is Modified by Smoking // J. Invest. Dermatol. — 2009. — № 129. — ​Р. 2777-2783.

11. Eder L., Chandran V., Shen H., Cook R.J., Shanmugarajah S., Rosen C.F., Gladman D.D. Incidence of arthritis in a prospective cohort of psoriasis patients // Arthritis Care Res. (Hoboken). — 2011. — № 63(4). — ​Р. 619-622.

12. Eder L., Chandran V., Pellett F. et al. IL13 gene polymorphism is a marker for psoriatic arthritis among psoriasis patients // Ann. Rheum. Dis. — 2011. — № 70(9). — ​Р. 1594-1598.

13. Eder L., Shanmugarajah S., Thavaneswaran A. et al. The association between smoking and the development of psoriatic arthritis among psoriasis patients // Ann. Rheum. Dis. — 2012. — № 71. — ​Р. 219-224.

14. Fortes C., Mastroeni S., Leffondre K. et al. Relationship between smoking and the clinical severity of psoriasis // Arch. Dermatol. — 2005. — № 141. — ​Р. 1580-1584.

15. Gelfand J.M., Gladman D.D., Mease P.J. et al. Epidemiology of psoriatic arthritis in the population of the United States // J. Am. Acad. Dermatol. — 2005. — № 53. — ​Р. 573.

16. Gladman D.D., Farewell V.T. HLA studies in psoriatic arthritis: current situation and future needs // J. Rheumatol. — 2003. — № 30. — ​Р. 4-6.

17. Gudjonsson J.E., Karason A., Antonsdottir A.A. et al. HLA-Cw6-positive and HLA-Cw6-negative patients with psoriasis vulgaris have distinct clinical features // J. Invest. Dermatol. — 2002. — № 118. — ​Р. 362-365.

18. Gupta M.A., Gupta A.K., Watteel G.N. Cigarette smoking in men may be a risk factor for increased severity of psoriasis of the extremities // Br. J. Dermatol. — 1996. — № 135. — ​Р. 859-860.

19. Heeschen C., Jang J.J., Weis M. et al. Nicotine stimulates angiogenesis and promotes tumor growth and atherosclerosis // Nat. Med. — 2001. — № 7. — ​Р. 833-839.

20. Jin Y., Yang S., Zhang F. et al. Combined effects of HLA-Cw6 and cigarette smoking in psoriasis vulgaris: a hospital-based case-control study in China // J. Eur. Acad. Dermatol. Venereol. — 2009. — № 23. — ​Р. 132-137.

21. Kavli G., Forde O.H., Arnesen E., Stenvold S.E. Psoriasis: familial predisposition and environmental factors // Br. Med. J. — 1985. — № 291. — ​Р. 999-1000.

22. Kramer U., Esser C. Cigarette smoking, metabolic gene polymorphism, and psoriasis // J. Invest. Dermatol. — 2006. — № 126. — ​Р. 693-694.

23. Li W., Han J., Choi H.K., Qureshi A.A. Smoking and risk of incident psoriasis among women and men in the United States: a combined analysis // Am. J. Epidemiol. — 2012. — № 175(5). — ​Р. 402-413.

24. Li W., Han J., Qureshi A.A. Smoking and risk of incident psoriatic arthritis in US women // Ann. Rheum. Dis. — 2012. — № 71(6). — ​Р. 804-808.

25. Lowes M.A., Chamian F., Abello M.V. et al. Increase in TNF-alpha and inducible nitric oxide synthase-expressing dendritic cells in psoriasis and reduction with efalizumab (anti-CD11a) // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. — 2005. — № 102. — ​Р. 19057-19062.

26. Michaud S.E., Dussault S., Haddad P. et al. Circulating endothelial progenitor cells from healthy smokers exhibit impaired functional activities // Atherosclerosis. — 2006. — № 187. — ​Р. 423-432.

27. Naldi L., Mercuri S.R. Smoking and Psoriasis: From Epidemiology to Pathomechanisms // J. Invest. Dermatol. — 2009. — № 129. — ​Р. 2741-2743.

28. Naldi L., Peli L., Parazzini F. Association of early-stage psoriasis with smoking and male alcohol consumption: evidence from an Italian case-control study // Arch. Dermatol. — 1999. — № 135. — ​Р. 1479-1484.

29. Nestle F.O., Kaplan D.H., Barker J. Psoriasis // N. Engl. J. Med. — 2009. — № 361. — ​Р. 496-509.

30. Nofal A., Al-Makhzangy I., Attwa E. et al. Vascular endothelial growth factor in psoriasis: an indicator of disease severity and control // J. Eur. Acad. Dermatol. Venereol. — 2009. — № 23. — ​Р. 803-806.

31. Ohta Y., Hamada Y. In situ expression of CD40 and CD40 ligand in psoriasis // Dermatology. — 2004. — № 209. — ​Р. 21-28.

32. Pietrzak A.T., Zalewska A., Chodorowska G. et al. Cytokines and anticytokines in psoriasis // Clin. Chim. Acta. — 2008. — № 394. — ​Р. 7-21.

33. Pryor W.A., Stone K. Oxidants in cigarette smoke. Radicals, hydrogen peroxide, peroxynitrate, and peroxynitrite // Ann. NY Acad. Sci. — 1993. — № 686. — ​Р. 12-27.

34. Rakkhit T., Wong B., Nelson T.S. et al. Time to development of psoriatic arthritis decreases with smoking prior to psoriasis onset and increases with smoking after psoriasis onset // J. Invest. Dermatol. — 2007. — № 127(Suppl. 1). — ​S52.

35. Raychaudhuri S.P., Gross J. Psoriasis risk factors: role of lifestyle practices // Cutis. — 2000. — № 66. — ​Р. 348-352.

36. Setty A.R., Curhan G., Choi H.K. Smoking and the risk of psoriasis in women: Nurses’ Health Study II // Am. J. Med. — 2007. — № 120. — ​Р. 953-959.

37. Smith C.J., Fischer T.H. Particulate and vapor phase constituents of cigarette mainstream smoke and risk of myocardial infarction // Atherosclerosis. — 2001. — № 158(2). — ​Р. 257-267.

38. Tey H.L., Ee H.L., Tan A.S. et al. Risk factors associated with having psoriatic arthritis in patients with cutaneous psoriasis // J. Dermatol. — 2010. — № 37(5). — ​Р. 426-430.

39. Valko M., Leibfritz D., Moncol J., Cronin M.T., Mazur M., Telser J. Free radicals and antioxidants in normal physiological functions and human disease // Int. J. Biochem. Cell Biol. — 2007. — № 39(1). — ​Р. 44-84.

40. Varo N., de Lemos J.A., Libby P. et al. Soluble CD40L: risk prediction after acute coronary syndromes // Circulation. — 2003. — № 108. — ​Р. 1049-1052.

41. Wang Y., Wang L., Ai X. et al. Nicotine could augment adhesion molecule expression in human endothelial cells through macrophages secreting TNF-alpha, IL‑1beta // Int. Immunopharmacol. — 2004. — № 4. — ​Р. 1675-1686.

42. Xia Y.P., Li B., Hylton D. et al. Transgenic delivery of VEGF to mouse skin leads to an inflammatory condition resembling human psoriasis // Blood. — 2003. — № 102. — ​Р. 161-168.

43. Zhang J., Liu Y., Shi J., Larson D.F., Watson R.R. Side-stream cigarette smoke induces dose-response in systemic inflammatory cytokine production and oxidative stress // Exp. Biol. Med. (Maywood). — 2002. — № 227(9). — ​Р. 823-829.

44. Zheng G.Y., Wei S.C., Shi T.L., Li Y.X. Association between alcohol, smoking and HLA-DQA1*0201 genotype in psoriasis // Acta Biochim. Biophys. Sin. (Shanghai). — 2004. — № 36. — ​Р. 597-602.

45. Zhou Q., Mrowietz U., Rostami-Yazdi M. Oxidative stress in the pathogenesis of psoriasis // Free Radic. Biol. Med. — 2009. — № 47. — ​Р. 891-905.


Back to issue