Інформація призначена тільки для фахівців сфери охорони здоров'я, осіб,
які мають вищу або середню спеціальну медичну освіту.

Підтвердіть, що Ви є фахівцем у сфері охорони здоров'я.

"Child`s Health" Том 15, №5, 2020

Back to issue

Role of the main effector cells of the innate immune system in the development of meta-inflammation of adipose tissue in obesity

Authors: Абатуров О.Є., Нікуліна А.O.
ДЗ «Дніпропетровська медична академія Міністерства охорони здоров’я України», м. Дніпро, Україна

Categories: Pediatrics/Neonatology

Sections: Specialist manual

print version


Summary

У літературному огляді наведені сучасні уявлення стосовно ролі основних ефекторних клітин вродженої імунної системи (макрофагів, нейтрофілів, моноцитарних клітин) у розвитку ожиріння. Відповідно до сучасної концепції, ожиріння розглядається як захворювання, що перебігає з розвитком хронічної запальної реакції з низьким рівнем активності, яка отримала назву метазапалення. Молекулярні особливості індукованого надмірною масою тіла метазапалення викликають особливий практичний інтерес в умовах пандемії ожиріння в людській популяції. Розвиток ожиріння супроводжується підвищенням рівня вільних жирних кислот у жировій тканині. Вільні жирні кислоти, взаємодіючи з TLR4 і TLR2 адипоцитів, активують сигнальні шляхи ­NF-κB і MAPK8, що призводить до продукції прозапальних цитокінів та хемокінів. Запальна реакція при ожирінні в результаті надмірного накопичення жиру в адипоцитах і характеризується зміною спектра синтезованих ними продуктів: зниженням рівня секреції адипонектину, IL-10, TGF-β; посиленням синтезу резистину, лептину, CCL2, IL-6, TNF-α. Ці зміни спектра синтезованих адипокінів і цитокінів, які впливають на жирову тканину протягом відносно тривалого періоду часу, призводять до рекрутування різноманітних імуноцитів в метаболічно активні регіони жирової тканини й порушення адипогенезу. Наведені дані щодо розбіжностей патофізіологічних процесів формування метазапалення підшкірної та вісцеральної жирової тканини, що характеризується особливостями як за рівнем рекрутованих імуноцитів, так і за механізмами кліренсу запалених та гіпертрофованих адипоцитів. У підшкірній жировій тканині переважно спостерігається гіпертрофія, а у вісцеральній жировій тканині — гіпертрофія й гіперплазія адипоцитів, що значною мірою і зумовлює формування ускладненого перебігу ожиріння та інсулінорезистентності. Виділення ключових прозапальних факторів, асоційованих з ожирінням, дозволить знайти нові терапевтичні підходи до профілактики та лікування метаболічних порушень, які загрожують здоров’ю та життю хворих.

В литературном обзоре представлены современные данные о роли основных эффекторных клеток врожденной иммунной системы (макрофагов, нейтрофилов, моноцитарных клеток) в развитии ожирения. Согласно современной концепции, ожирение рассматривается как заболевание, протекающее с развитием хронической воспалительной реакции с низким уровнем активности, которая получила название метавоспаление. Молекулярные особенности индуцированного избыточной массой тела метавоспаления вызывают особый практический интерес в условиях пандемии ожирения в человеческой популяции. Развитие ожирения сопровождается повышением уровня свободных жирных кислот в жировой ткани. Свободные жирные кислоты, взаимодействуя с TLR4 и TLR2 адипоцитов, активируют сигнальные пути NF-κB и MAPK8, что приводит к продукции провоспалительных цитокинов и хемокинов. Воспалительная реакция при ожирении в результате избыточного накопления жира в адипоцитах характеризуется изменением спектра синтезируемых ими продуктов: снижением уровня секреции адипонектина, IL-10, TGF-β; усилением синтеза резистина, лептина, CCL2, IL-6, TNF-α. Данные изменения спектра синтезированных адипокинов и цитокинов, которые влияют на жировую ткань в течение относительно длительного периода времени, приводят к рекрутированию различных иммуноцитов в метаболически активные регионы жировой ткани и нарушению адипогенеза. Представлены данные о различиях патофизиологических процессов формирования метавоспаления в подкожной и висцеральной жировой ткани, характеризующегося особенностями как по уровню рекрутируемых иммуноцитов, так и по механизмам клиренса воспаленных и гипертрофированных адипоцитов. В подкожной жировой ткани преимущественно наблюдается гипертрофия, а в висцеральной жировой ткани — гипертрофия и гиперплазия адипоцитов, что в значительной мере и обусловливает формирование осложненного течения ожирения и инсулинорезистентности. Выделение ключевых провоспалительных факторов, ассоциированных с ожирением, позволит найти новые терапевтические подходы к профилактике и лечению метаболических нарушений, которые несут угрозу здоровью и жизни больных.

The literature review presents modern data on the role of the main effector cells of the innate immune system (macrophages, neutrophils, monocytic cells) in the development of obesity. According to the modern concept, obesity is considered as a disease proceeding with the development of a chronic inflammatory reaction with a low level of activity, which is called meta-inflammation. The molecular features of overweight-induced meta-inflammation are of particular practical interest in the context of an obesity pandemic in the human population. The development of obesity is accompanied by an increase in the level of free fatty acids in adipose tissue. Free fatty acids, interacting with TLR4 and TLR2 of adipocytes, activate the signaling pathways NF-κB and MAPK8, which leads to the production of pro-inflammatory cytokines and chemokines. The inflammatory response in obesity as a result of excessive accumulation of fat in adipocytes is characterized by a change in the spectrum of products synthesized by them: a decrease in the level of secretion of adiponectin, IL-10, TGF-β; increased synthesis of resistin, leptin, CCL2, IL-6, TNF-α. These changes in the spectrum of synthesized adipokines and cytokines, which affect adipose tissue over a relatively long period of time, lead to the recruitment of various immunocytes into metabolically active regions of adipose tissue and impairment of adipogenesis. The data are provided on the differences in the pathophysiological processes of the formation of meta-inflammation in the subcutaneous and visceral adipose tissues characterized by features both in the level of recruited immunocytes and in the mechanisms of clearance of inflamed and hypertrophied adipocytes. In the subcutaneous adipose tissue, hypertrophy is predominantly observed, and in the visceral adipose tissue — hypertrophy and hyperplasia of adipocytes, which to a large extent determines the formation of a complicated course of obesity and insulin resistance. Isolation of the key pro-inflammatory factors associated with obesity will make it possible to find new therapeutic approaches to the prevention and treatment of metabolic disorders that threaten the health and life of patients.


Keywords

ожиріння; метазапалення; жирова тканина; вроджена імунна система; адипогенез; огляд

ожирение; метавоспаление; жировая ткань; врожденная иммунная система; адипогенез

obesity; meta-inflammation; adipose tissue; innate immune system; adipogenesis; review


For the full article you need to subscribe to the magazine.


Bibliography

  1. Абатуров А.Е. Метаболический синдром у детей (лекция). Таврический медико-биологический вестник. 2007. 10. 57-65.
  2. Абатуров А.Е. Особенности метаболического синдрома у детей. Дитячий лікар. 2011. 4. 11. 54-61.
  3. Бочарова О.В., Теплякова Е.Д. Ожирение у детей и подростков — проблема здравоохранения XXI века. Казанский медицинский журнал. 2020. 101. 3. 381-388.
  4. Васюкова О.В. Ожирение у детей и подростков: критерии диагноза. Ожирение и метаболизм. 2019. 16. 1. 70-73.
  5. Acharya K.R., Ackerman S.J. Eosinophil granule proteins: form and function. J. Biol. Chem. 2014. 289(25). 17406-17415. doi: 10.1074/jbc.R113.546218.
  6. Akash M.S.H., Rehman K., Liaqat A. Tumor Necrosis Factor-Alpha: Role in Development of Insulin Resistance and Pathogenesis of Type 2 Diabetes Mellitus. J. Cell Biochem. 2018. 119(1). 105-110. doi: 10.1002/jcb.26174.
  7. Angulo E.L., McKernan E.M., Fichtinger P.S., Mathur S.K. Comparison of IL-33 and IL-5 family mediated activation of human –eosinophils. PLoS One. 2019. 14(9). e0217807. Published 2019 Sep 6. doi: 10.1371/journal.pone.0217807.
  8. Bai Y., Sun Q. Macrophage recruitment in obese adipose tissue. Obes. Rev. 2015. 16(2). 127-136. doi: 10.1111/obr.12242.
  9. Bolus W.R. Diversity of Adipose Tissue Immune Cells: Are All Eosinophils Created Equal? Bioessays. 2018. 40(10). e1800150. doi: 10.1002/bies.201800150.
  10. Bora P., Majumdar A.S. Adipose tissue-derived stromal vascular fraction in regenerative medicine: a brief review on biology and translation. Stem. Cell Res. Ther. 2017. 8(1). 145. Published 2017 Jun 15. doi: 10.1186/s13287-017-0598-y.
  11. Bourebaba L., Marycz K. Pathophysiological Implication of Fetuin-A Glycoprotein in the Development of Metabolic Disorders: A Concise Review. J. Clin. Med. 2019. 8(12). 2033. Published 2019 Nov 21. doi: 10.3390/jcm8122033.
  12. Burhans M.S., Hagman D.K., Kuzma J.N., Schmidt K.A., Kratz M. Contribution of Adipose Tissue Inflammation to the Development of Type 2 Diabetes Mellitus. Compr. Physiol. 2018. 9(1). 1-58. Published 2018 Dec 13. doi: 10.1002/cphy.c170040.
  13. Cao H. Adipocytokines in obesity and metabolic disease. J. Endocrinol. 2014. 220(2). T47-T59. Published 2014 Jan 8. doi: 10.1530/JOE-13-0339.
  14. Caslin H.L., Bhanot M., Bolus W.R., Hasty A.H. Adipose tissue macrophages: Unique polarization and bioenergetics in obesity. Immunol. Rev. 2020. 295(1). 101-113. doi: 10.1111/imr.12853.
  15. Catrysse L., van Loo G. Adipose tissue macrophages and their polarization in health and obesity. Cell Immunol. 2018. 330. 114-119. doi: 10.1016/j.cellimm.2018.03.001.
  16. Chavey C., Lazennec G., Lagarrigue S. et al. CXC ligand 5 is an adipose-tissue derived factor that links obesity to insulin resistance. Cell Metab. 2009. 9(4). 339-349. doi: 10.1016/j.cmet.2009.03.002.
  17. Chen Y., Pan R., Pfeifer A. Fat tissues, the brite and the dark sides. Pflugers Arch. 2016. 468(11-12). 1803-1807. doi: 10.1007/s00424-016-1884-8.
  18. Chu D.T., Gawronska-Kozak B. Brown and brite adipocytes: Same function, but different origin and response. Biochimie. 2017. 138. 102-105. doi: 10.1016/j.biochi.2017.04.017.
  19. Chun S.Y., Lim J.O., Lee E.H. et al. Preparation and Characte–rization of Human Adipose Tissue-Derived Extracellular Matrix, Growth Factors, and Stem Cells: A Concise Review. Tissue Eng. Regen. Med. 2019. 16(4). 385-393. Published 2019 Jul 5. doi: 10.1007/s13770-019-00199-7.
  20. Chung K.J., Nati M., Chavakis T., Chatzigeorgiou A. Innate immune cells in the adipose tissue. Rev. Endocr. Metab. Disord. 2018. 19(4). 283-292. doi: 10.1007/s11154-018-9451-6.
  21. Coats B.R., Schoenfelt K.Q., Barbosa-Lorenzi V.C. et al. Metabolically Activated Adipose Tissue Macrophages Perform Detrimental and Beneficial Functions during Diet-Induced Obesity. Cell. Rep. 2017. 20(13). 3149-3161. doi: 10.1016/j.celrep.2017.08.096.
  22. Corrêa L.H., Heyn G.S., Magalhaes K.G. The Impact of the Adipose Organ Plasticity on Inflammation and Cancer Progression. Cells. 2019. 8(7). 662. Published 2019 Jun 30. doi: 10.3390/cells8070662.
  23. Cowland J.B., Borregaard N. Granulopoiesis and granules of human neutrophils. Immunol. Rev. 2016. 273(1). 11-28. doi: 10.1111/imr.12440.
  24. Cox A.R., Chernis N., Masschelin P.M., Hartig S.M. Immune Cells Gate White Adipose Tissue Expansion. Endocrinology. 2019. 160(7). 1645-1658. doi: 10.1210/en.2019-00266.
  25. Cox N., Geissmann F. Macrophage ontogeny in the control of adi–pose tissue biology. Curr. Opin. Immunol. 2020. 62. 1-8. doi: 10.1016/j.coi.2019.08.002.
  26. Dam V., Sikder T., Santosa S. From neutrophils to macrophages: differences in regional adipose tissue depots. Obes. Rev. 2016. 17(1). 1-17. doi: 10.1111/obr.12335.
  27. Drissen R., Buza-Vidas N., Woll P. et al. Distinct myeloid progenitor-differentiation pathways identified through single-cell RNA sequencing. Nat. Immunol. 2016. 17(6). 666-676. doi: 10.1038/ni.3412.
  28. Eda H., Shimada H., Beidler D.R., Monahan J.B. Proinflammatory cytokines, IL-1b and TNF-a, induce expression of interleukin-34 mRNA via JNK- and p44/42 MAPK-NF-kB pathway but not p38 pathway in osteoblasts. Rheumatol. Int. 2011. 31(11). 1525-1530. doi: 10.1007/s00296-010-1688-7.
  29. Elieh Ali Komi D., Bjermer L. Mast cell-mediated orchestration of the immune responses in human allergic asthma: current insights. Clin. Rev. Allergy Immunol. 2018. 56. 234-247. doi: 10.1007/s12016-018-8720-1.
  30. Engin A.B. Adipocyte-Macrophage Cross-Talk in Obesity. Adv. Exp. Med. Biol. 2017. 960. 327-343. doi: 10.1007/978-3-319-48382-5_14.
  31. Finlin B.S., Zhu B., Confides A.L. et al. Mast Cells Promote Seasonal White Adipose Beiging in Humans. Diabetes. 2017. 66(5). 1237-1246. doi: 10.2337/db16-1057.
  32. Goldstein N., Kezerle Y., Gepner Y. et al. Higher Mast Cell Accumulation in Human Adipose Tissues Defines Clinically Favorable Obesity Sub-Phenotypes. Cells. 2020. 9(6). E1508. Published 2020 Jun 20. doi: 10.3390/cells9061508.
  33. Gutierrez D.A., Muralidhar S., Feyerabend T.B., Herzig S., Rodewald H.R. Hematopoietic Kit Deficiency, rather than Lack of Mast Cells, Protects Mice from Obesity and Insulin Resistance. Cell Metab. 2015. 21(5). 678-691. doi: 10.1016/j.cmet.2015.04.013.
  34. Hammdy N., Salam R., El G.N.A., Mahmoud E. Mast cell a new player in Type 2 diabetes. Endocrine Abstracts. 2016. doi: 10.1530/endoabs.41.EP476.
  35. Harman-Boehm I., Blüher M., Redel H. et al. Macrophage infiltration into omental versus subcutaneous fat across different populations: effect of regional adiposity and the comorbidities of obesity. J. Clin. Endocrinol. Metab. 2007. 92(6). 2240-2247. doi: 10.1210/jc.2006-1811.
  36. Hersoug L.G., Møller P., Loft S. Role of microbiota-derived lipopolysaccharide in adipose tissue inflammation, adipocyte size and pyroptosis during obesity. Nutr. Res. Rev. 2018. 31(2). 153-163. doi: 10.1017/S0954422417000269.
  37. Hirai S., Ohyane C., Kim Y.I. et al. Involvement of mast cells in adipose tissue fibrosis. Am. J. Physiol. Endocrinol. Metab. 2014. 306(3). E247-E255. doi: 10.1152/ajpendo.00056.2013.
  38. Jablonski K.A., Amici S.A., Webb L.M. et al. Novel Mar–kers to Delineate Murine M1 and M2 Macrophages. PLoS One. 2015. 10(12). e0145342. Published 2015 Dec 23. doi: 10.1371/journal.pone.0145342.
  39. Jialal I., Pahwa R. Fetuin-A is also an adipokine. Lipids Health Dis. 2019. 18(1). 73. Published 2019 Mar 27. doi: 10.1186/s12944-019-1021-8.
  40. Kadl A., Meher A.K., Sharma P.R. et al. Identification of a novel macrophage phenotype that develops in response to atherogenic phospholipids via Nrf2. Circ. Res. 2010. 107(6). 737-746. doi: 10.1161/CIRCRESAHA.109.215715.
  41. Kanda H., Tateya S., Tamori Y. et al. MCP-1 contributes to macrophage infiltration into adipose tissue, insulin resistance, and hepatic steatosis in obesity. J. Clin. Invest. 2006. 116(6). 1494-1505. doi: 10.1172/JCI26498.
  42. Kane H., Lynch L. Innate Immune Control of Adipose Tissue Homeostasis. Trends Immunol. 2019. 40(9). 857-872. doi: 10.1016/j.it.2019.07.006.
  43. Keipert S., Jastroch M. Brite/beige fat and UCP1 — is it thermogenesis? Biochim. Biophys. Acta. 2014. 1837(7). 1075-1082. doi: 10.1016/j.bbabio.2014.02.008.
  44. Keophiphath M., Rouault C., Divoux A., Clément K., Lacasa D. CCL5 promotes macrophage recruitment and survival in human adipose tissue. Arterioscler. Thromb. Vasc. Biol. 2010. 30(1). 39-45. doi: 10.1161/ATVBAHA.109.197442.
  45. Klose C.S., Artis D. Innate lymphoid cells as regulators of immunity, inflammation and tissue homeostasis. Nat. Immunol. 2016. 17(7). 765-774. doi: 10.1038/ni.3489.
  46. Komi D.E.A., Khomtchouk K., Santa Maria P.L. A Review of the Contribution of Mast Cells in Wound Healing: Involved Molecular and Cellular Mechanisms. Clin. Rev. Allergy Immunol. 2020. 58(3). 298-312. doi: 10.1007/s12016-019-08729-w.
  47. Kratz M., Coats B.R., Hisert K.B. et al. Metabolic dysfunction drives a mechanistically distinct proinflammatory phenotype in adipose tissue macrophages. Cell Metab. 2014. 20(4). 614-625. doi: 10.1016/j.cmet.2014.08.010.
  48. Lackey D.E., Olefsky J.M. Regulation of metabolism by the innate immune system. Nat. Rev. Endocrinol. 2016. 12(1). 15-28. doi: 10.1038/nrendo.2015.189.
  49. Lee B.C., Lee J. Cellular and molecular players in adipose tissue inflammation in the development of obesity-induced insulin resistance. Biochim. Biophys. Acta. 2014. 1842(3). 446-462. doi: 10.1016/j.bbadis.2013.05.017.
  50. Lee E.H., Itan M., Jang J. et al. Eosinophils support adipocyte maturation and promote glucose tolerance in obesity. Sci Rep. 2018. 8(1). 9894. Published 2018 Jul 2. doi: 10.1038/s41598-018-28371-4.
  51. Lee J.J., Jacobsen E.A., Ochkur S.I. et al. Human versus mouse eosinophils: that which we call an eosinophil, by any other name would stain as red. J. Allergy Clin. Immunol. 2012. 130(3). 572-584. doi: 10.1016/j.jaci.2012.07.025.
  52. Li C., Menoret A., Farragher C. et al. Single cell transcriptomics based-MacSpectrum reveals novel macrophage activation signatures in diseases. JCI Insight. 2019. 5(10). e126453. Published 2019 Apr 16. doi: 10.1172/jci.insight.126453.
  53. Liu J., Divoux A., Sun J. et al. Genetic deficiency and pharmacological stabilization of mast cells reduce diet-induced obesity and diabetes in mice. Nat. Med. 2009. 15(8). 940-945. doi: 10.1038/nm.1994.
  54. Lumeng C.N., Bodzin J.L., Saltiel A.R. Obesity induces a phenotypic switch in adipose tissue macrophage polarization. J. Clin. Invest. 2007. 117(1). 175-184. doi: 10.1172/JCI29881.
  55. Luong Q., Huang J., Lee K.Y. Deciphering White Adipose Tissue Heterogeneity. Biology (Basel). 2019. 8(2). 23. Published 2019 Apr 11. doi: 10.3390/biology8020023.
  56. Maizels R.M., Allen J.E. Immunology. Eosinophils forestall obesity. Science. 2011. 332(6026). 186-187. doi: 10.1126/science.1205313.
  57. Martinez F.O., Gordon S. The M1 and M2 paradigm of macrophage activation: time for reassessment. F1000Prime Rep. 2014. 6. 13. Published 2014 Mar 3. doi: 10.12703/P6-13.
  58. Maurer S., Harms M., Boucher J. The colorful versatility of adipocytes: white-to-brown transdifferentiation and its therapeutic potential in man [published online ahead of print, 2020 Jul 3]. FEBS J. 2020. 10.1111/febs.15470. doi: 10.1111/febs.15470.
  59. McLaughlin T., Ackerman S.E., Shen L., Engleman E. Role of innate and adaptive immunity in obesity-associated metabolic disease. J. Clin. Invest. 2017. 127(1). 5-13. doi: 10.1172/JCI88876.
  60. Milling S. Adipokines and the control of mast cell functions: from obesity to inflammation? Immunology. 2019. 158(1). 1-2. doi: 10.1111/imm.13104.
  61. Molofsky A.B., Nussbaum J.C., Liang H.E. et al. Innate lymphoid type 2 cells sustain visceral adipose tissue eosinophils and alternatively activated macrophages. J. Exp. Med. 2013. 210(3). 535-549. doi: 10.1084/jem.20121964.
  62. Moussa K., Gurung P., Adams-Huet B., Devaraj S., Jialal I. Increased eosinophils in adipose tissue of metabolic syndrome. J. Diabetes Complications. 2019. 33(8). 535-538. doi: 10.1016/j.jdiacomp.2019.05.010.
  63. Nawaz A., Tobe K. M2-like macrophages serve as a niche for adipocyte progenitors in adipose tissue. J. Diabetes Investig. 2019. 10(6). 1394-1400. doi: 10.1111/jdi.13114.
  64. Nepali S., Park M., Lew H., Kim O. Comparative Analysis of Human Adipose-Derived Mesenchymal Stem Cells from Orbital and Abdominal Fat. Stem. Cells Int. 2018. 2018. 3932615. Published 2018 Aug 19. doi: 10.1155/2018/3932615.
  65. Nguyen K.D., Qiu Y., Cui X. et al. Alternatively activated macrophages produce catecholamines to sustain adaptive thermogenesis. Nature. 2011. 480(7375). 104-108. Published 2011 Nov 20. doi: 10.1038/nature10653.
  66. Oikonomou E.K., Antoniades C. The role of adipose tissue in cardiovascular health and disease. Nat. Rev. Cardiol. 2019. 16(2). 83-99. doi: 10.1038/s41569-018-0097-6.
  67. Orliaguet L., Dalmas E., Drareni K., Venteclef N., Alzaid F. Mechanisms of Macrophage Polarization in Insulin Signaling and Sensitivity. Front Endocrinol (Lausanne). 2020. 11. 62. Published 2020 Feb 19. doi: 10.3389/fendo.2020.00062.
  68. Qin M., Wang L., Li F. et al. Oxidized LDL activated eosinophil polarize macrophage phenotype from M2 to M1 through activation of CD36 scavenger receptor. Atherosclerosis. 2017. 263. 82-91. doi: 10.1016/j.atherosclerosis.2017.05.011.
  69. Rau C.S., Wu S.C., Lu T.H. et al. Effect of Low-Fat Diet in Obese Mice Lacking Toll-like Receptors. Nutrients. 2018. 10(10). 1464. Published 2018 Oct 9. doi: 10.3390/nu10101464.
  70. Remmerie A., Martens L., Scott C.L. Macrophage Subsets in Obesity, Aligning the Liver and Adipose Tissue. Front. Endocrinol. (Lausanne). 2020. 11. 259. Published 2020 Apr 29. doi: 10.3389/fendo.2020.00259.
  71. Roberts J., Fallon P.G., Hams E. The Pivotal Role of Macrophages in Metabolic Distress Reviewed: April 23rd 2019. Published: July 9th 2019. doi: 10.5772/intechopen.86474.
  72. Rosen E.D., Spiegelman B.M. What we talk about when we talk about fat. Cell. 2014. 156(1-2). 20-44. doi: 10.1016/j.cell.2013.12.012.
  73. Ross M., Wojciech P. Connective tissue. In: Histology: A Text and Atlas with Correlated Cell and Molecular Biology. Philadelphia: Wolters Kluwer/Lippincott Williams & Wilkins Health. 2015. 992 p.
  74. Russo L., Lumeng C.N. Properties and functions of adipose tissue macrophages in obesity. Immunology. 2018. 155(4). 407-417. doi: 10.1111/imm.13002.
  75. Sanchez-Gurmaches J., Guertin D.A. Adipocyte lineages: tracing back the origins of fat. Biochim. Biophys. Acta. 2014. 1842(3). 340-351. doi: 10.1016/j.bbadis.2013.05.027.
  76. Serbulea V., Upchurch C.M., Schappe M.S. et al. Macrophage phenotype and bioenergetics are controlled by oxidized phospholipids identified in lean and obese adipose tissue. Proc. Natl. Acad. Sci USA. 2018. 115(27). E6254-E6263. doi: 10.1073/pnas.1800544115.
  77. Shapouri-Moghaddam A., Mohammadian S., Vazini H. et al. Macrophage plasticity, polarization, and function in health and disease. J. Cell Physiol. 2018. 233(9). 6425-6440. doi: 10.1002/jcp.26429.
  78. Sharma M., Schlegel M., Brown E.J. et al. Netrin-1 Alters Adipose Tissue Macrophage Fate and Function in Obesity. Immunometabolism. 2019. 1(2). e190010. doi: 10.20900/immunometab20190010.
  79. Spite M., Hellmann J., Tang Y. et al. Deficiency of the leukotriene B4 receptor, BLT-1, protects against systemic insulin resistance in diet-induced obesity. J. Immunol. 2011. 187(4). 1942-1949. doi: 10.4049/jimmunol.1100196.
  80. Takaguri A. Yakugaku Zasshi. 2018. 138(11). 1329-1334. doi: 10.1248/yakushi.18-00116.
  81. Talukdar S., Oh D.Y., Bandyopadhyay G. et al. Neutrophils mediate insulin resistance in mice fed a high-fat diet through secreted elastase. Nat. Med. 2012. 18(9). 1407-1412. doi: 10.1038/nm.2885.
  82. Tanaka A., Nomura Y., Matsuda A., Ohmori K., Matsuda H. Mast cells function as an alternative modulator of adipogenesis through 15-deoxy-delta-12, 14-prostaglandin J2. Am. J. Physiol. Cell Physiol. 2011. 301(6). C1360-C1367. doi: 10.1152/ajpcell.00514.2010.
  83. Trim W., Turner J.E., Thompson D. Parallels in Immunometabolic Adipose Tissue Dysfunction with Ageing and Obesity. Front. Immunol. 2018. 9. 169. Published 2018 Feb 9. doi: 10.3389/fimmu.2018.00169.
  84. Vadde R., Gupta M.K., Nagaraju G.P. Is Adipose Tissue an Immunological Organ? Crit. Rev. Immunol. 2019. 39(6). 481-490. doi: 10.1615/CritRevImmunol.2020033457.
  85. Van Eijkeren R.J., Krabbe O., Boes M., Schipper H.S., Kalkhoven E. Endogenous lipid antigens for invariant natural killer T cells hold the reins in adipose tissue homeostasis. Immunology. 2018. 153(2). 179-189. doi: 10.1111/imm.12839.
  86. Viola A., Munari F., Sánchez-Rodríguez R., Scolaro T., Castegna A. The Metabolic Signature of Macrophage Responses. Front. Immunol. 2019. 10. 1462. Published 2019 Jul 3. doi: 10.3389/fimmu.2019.01462.
  87. Weisberg S.P., Hunter D., Huber R. et al. CCR2 modulates inflammatory and metabolic effects of high-fat feeding [published correction appears in J. Clin. Invest. 2006 May. 116(5). 1457]. J. Clin. Invest. 2006. 116(1). 115-124. doi: 10.1172/JCI24335.
  88. Weller P.F., Spencer L.A. Functions of tissue-resident eosinophils. Nat. Rev. Immunol. 2017. 17(12). 746-760. doi: 10.1038/nri.2017.95.
  89. Wentworth J.M., Naselli G., Brown W.A., et al. Pro-inflammatory CD11c+CD206+ adipose tissue macrophages are associated with insulin resistance in human obesity. Diabetes. 2010. 59(7). 1648-1656. doi: 10.2337/db09-0287.
  90. Wu D., Molofsky A.B., Liang H.E. et al. Eosinophils sustain adipose alternatively activated macrophages associated with glucose homeostasis. Science. 2011. 332(6026). 243-247. doi: 10.1126/science.1201475.
  91. Wu H., Ballantyne C.M. Metabolic Inflammation and Insulin Resistance in Obesity. Circ. Res. 2020. 126(11). 1549-1564. doi: 10.1161/CIRCRESAHA.119.315896.
  92. Yang F., Feng C., Zhang X., Lu J., Zhao Y. The Diverse Biological Functions of Neutrophils, Beyond the Defense Against Infections. Inflammation. 2017. 40(1). 311-323. doi: 10.1007/s10753-016-0458-4.
  93. Yang J., Zhang L., Yu C., Yang X.F., Wang H. Monocyte and macrophage differentiation: circulation inflammatory monocyte as biomarker for inflammatory diseases. Biomark. Res. 2014. 2(1). 1. Published 2014 Jan 7. doi: 10.1186/2050-7771-2-1.
  94. Zatterale F., Longo M., Naderi J. et al. Chronic Adipose Tissue Inflammation Linking Obesity to Insulin Resistance and Type 2 Diabetes. Front. Physiol. 2020. 10. 1607. Published 2020 Jan 29. doi: 10.3389/fphys.2019.01607.
  95. Żelechowska P., Agier J., Kozłowska E., Brzezińska-Błaszczyk E. Mast cells participate in chronic low-grade inflammation within adipose tissue. Obes. Rev. 2018. 19(5). 686-697. doi: 10.1111/obr.12670.
  96. Zorena K., Jachimowicz-Duda O., Ślęzak D., Robakowska M., Mrugacz M. Adipokines and Obesity. Potential Link to Metabolic Disorders and Chronic Complications. Int. J. Mol. Sci. 2020. 21(10). 3570. Published 2020 May 18. doi: 10.3390/ijms21103570.

Similar articles

Phenotypes of obesity in children, clinical manifestations and genetic associations
Authors: Абатуров О.Є., Нікуліна А.O.
ДЗ «Дніпропетровська медична академія Міністерства охорони здоров’я України», м. Дніпро, Україна

"Child`s Health" Том 15, №4, 2020
Date: 2020.08.20
Categories: Pediatrics/Neonatology
Sections: Specialist manual
Clinical Significance of Excess Lactose in the Diet (Part 2)
Authors: Abaturov O.Ye., Nikulina A.O. - State Institution «Dnipropetrovsk Medical Academy of the Ministry of Healthcare of Ukraine», Dnipropetrovsk, Ukraine
"Child`s Health" 2 (70) 2016
Date: 2016.05.19
Categories: Pediatrics/Neonatology
Sections: Specialist manual
Authors: Dr. Dimitrios Tsakiris, Ph.D. (Glasgow), Department of Nephrology General Hospital of Veria, Greece
"Internal medicine" 4(10) 2008
Date: 2008.11.04
Categories: Nephrology, Endocrinology
Sections: Specialist manual
The effect of obesity on the formation of cancer risk in patients with type 2 diabetes mellitus (literature review)
Authors: Вацеба Т.С.(1), Соколова Л.К.(2), Пушкарьов В.М.(2)
(1) — Івано-Франківський національний медичний університет, м. Івано-Франківськ, Україна
(2) — ДУ «Інститут ендокринології та обміну речовин ім. В.П. Комісаренка НАМН України», м. Київ, Україна

International journal of endocrinology Том 16, №2, 2020
Date: 2020.05.06
Categories: Endocrinology
Sections: Specialist manual

Back to issue